Микоризные грибы не вступают во взаимоотношения с растениями: Симбиоз микроорганизмов с растениями

26.10.2021 0 Разное

Содержание

Симбиозы у растений

Древесные и другие представители флоры способны устанавливать между собой взаимовыгодные отношения. Формы таких положительных контактов многообразны и чрезвычайно разнородны – от косвенных и временных взаимодействий до тесного постоянного сожительства, когда сосуществование с соседом является необходимым условием для жизни. Каким же образом растения оказывают друг другу помощь и поддержку?

Желательно и обязательно

Отношения, при которых растительные организмы получают обоюдную выгоду, можно отнести к мутуалистическим (мутуализм – от лат. mutuus – «взаимный»). Обычно разделяют факультативный и облигатный (от лат. obligatus – «непременный», «обязательный») мутуализм.

  • В первом случае взаимное сотрудничество помогает выживанию, но не является обязательным для организмов.
  • Во втором – сотрудничество жизненно необходимо для обоих партнеров-участников.

Если при этом сосуществующие партнеры неразделимы и зависят друг от друга, то подобные связи называют симбиотическими (симбиоз – от греч. symbiosis – «совместная жизнь»).

Совместная жизнь

Характерным примером тесного симбиоза является сожительство гриба и водоросли, в результате которого образуется единый организм – лишайник. Гифы грибов оплетают клетки и нити водорослей, получая органические питательные компоненты, ассимилированные партнером. В свою очередь грибы поставляют водорослям воду и минеральные вещества, смягчают действие неблагоприятных факторов (защищают от пересыхания, экранируют УФ-излучение). Считается, что такой тип связей эволюционно возник как следствие паразитизма грибов на водорослях. Тем не менее взаимоотношения «сожителей» тонко сбалансированны и согласованны и в результате приносят взаимную пользу, что говорит об успехе такого способа сосуществования.

Эпифитные лишайники

Широко известен симбиоз между грибным мицелием и корнями высших растений – микориза. При взаимодействии гиф гриба и клеток корня всасывающая поверхность корневой системы многократно увеличивается, что способствует более интенсивному поступлению питательных веществ и воды из почвы и (как следствие) лучшему развитию растения-хозяина. В ответ гриб получает от растительного организма углеводы, витамины, фитогормоны и т. п. Кроме того, сами микоризообразующие грибы синтезируют многие биологически активные вещества, используемые растениями, переводят в растворимую форму трудноусвояемые почвенные соединения фосфора, защищают корни от заражения потенциальными патогенами, участвуют в обмене метаболитами между растениями.

В настоящее время микоризообразование выявлено практически для всех голосеменных и большинства покрытосеменных. Многие растения (орхидные, грушанковые, некоторые вересковые и древесные) без микоризы развиваются очень плохо либо не развиваются вообще, особенно на бедных почвах. У черники и брусники грибы-микоризообразователи находят даже в зародышах семян. В целом микориза не только помогает стратегии выживания отдельных растительных организмов, но и объединяет их в единое целостное сообщество.

Еще один классический пример тесных мутуалистических отношений в фитоценозе – симбиоз растений (например, бобовых и мимозовых – около 90 % изученных видов) с азотфиксирующими бактериями, способными усваивать атмосферный азот и переводить его в доступную для высших растений форму. Колонии бактерий поселяются на корневых волосках растения-хозяина, вызывая разрастание тканей корня с образованием утолщений – клубеньков. В результате такого «сожительства» бактериям достаются растительные ассимиляты, а к растениям поступает фиксированный азот (чаще всего в виде аспарагина).

Аналогичные симбиотические связи с корнями различных деревьев и кустарников образуют актиномицеты. Симбиоз с азотфиксирующими микроорганизмами дает возможность растениям-партнерам успешно расти в условиях азотного дефицита (например, на торфяниках или песчаных участках).

Срастание корней дает деревьям возможность обмениваться между собой влагой, минеральными и органическими веществами

Часто у близко растущих деревьев (одного вида или близкородственных) наблюдают срастание корней, что дает им возможность обмениваться между собой влагой, минеральными и органическими веществами. Такой своеобразный симбиоз делает их более устойчивыми к засухе, морозу, повреждению насекомыми и т. д.

При отмирании надземных частей у отдельных деревьев их сохранившаяся корневая система используется соседними, что улучшает рост и устойчивость всей группы в целом. После вырубок в таких случаях могут образовываться «живые» пни, у которых длительное время сохраняется камбиальный прирост.

Существенный минус корневого срастания – возможность более легкого распространения токсинов и возбудителей вирусных и грибных заболеваний. Однако для сближенных деревьев такое взаимоинфицирование в любом случае может происходить достаточно быстро.

Срастание корневых систем выявлено у деревьев разных возрастов, причем у представителей как голосеменных, так и покрытосеменных. Наиболее часто это явление отмечают для березы повислой, ясеня зеленого, дуба черешчатого, вяза обыкновенного, клена остролистного, различных хвойных – сосны, ели, лиственницы, пихты. Корневое срастание характерно также для плодовых (груши, яблони, сливы, рябины). Садоводы создают искусственные системы «многокорневых» деревьев за счет прививок корней для улучшения роста и повышения урожайности.

Сотрапезники

В растительных сообществах не менее распространен еще один тип положительных связей – комменсализм (от позднелат. commensalis – «сотрапезник»), когда одни из взаимодействующих партнеров получают пользу от «сожительства», а другим это безразлично. Обычно один из организмов при этом использует соседа в качестве среды обитания и источника питания. Подобные формы взаимоотношений характерны для эпифитов, лиан, почвенных и наземных сапрофитов.

Сапрофитная гнездовка обыкновенная

Эпифиты развиваются на поверхности древесных стволов и ветвей, используя их только как место поселения. Благодаря этому они избавлены от конкуренции за свет и питательные компоненты со стороны растений, живущих на поверхности почвы. В отличие от паразитов, эпифиты не вступают в прямой физиологический контакт с растением-субстратом. Они питаются за счет отмирающих тканей и выделений растения-хозяина или за счет фотосинтеза, а влагу получают из воздуха и осадков. Часто их корни образуют микоризу с грибами.

В наших широтах такая форма сосуществования характерна в основном для мхов, лишайников, некоторых папоротников, водорослей, цветковых. При чрезмерном разрастании они могут способствовать подгниванию тканей хозяина.

Эпифитные мхи

К лианам относят вьющиеся растения со слабыми однолетними или многолетними стеблями. Среди лиан встречаются как деревянистые, так и травянистые формы. Они используют деревья и кустарники в качестве опоры и поднимаются по ним достаточно высоко, используя усики, придаточные корни, колючки. Для лиан характерны длинные и крупные водоносные сосуды, что связано с необходимостью «перекачивать» значительные объемы воды в крону на достаточно большую высоту.

Древесные виды могут развивать мощную крону и отличаются долголетием (например, винограды доживают до 200 лет). Лианы обычно занимают малую площадь на поверхности почвы, многие обладают красивыми цветками и листвой, некоторые плодоносят. Благодаря этим качествам их широко используют как декоративные растения для озеленения в искусственных насаждениях. В наших широтах с умеренным климатом наиболее часто высаживают актинидию, лимонник, различные виды винограда, плющи, хмель.

Сапрофиты живут (частично или полностью) за счет питания органическим веществом отмерших организмов. В основном представлены грибами, бактериями, актиномицетами. Редко встречаются среди цветковых (некоторые представители семейств грушанковых, орхидных), мхов, папоротников. Примером цветковых растений, перешедших на гетеротрофное питание, являются сапрофиты хвойных лесов – подъельник обыкновенный, надбородник безлистый.

Сапрофиты играют важную роль в жизни лесного сообщества, разлагая мертвые растительные остатки и переводя сложные органические соединения в более простые формы, тем самым способствуя повышению плодородия почвы.

Сапрофитные грибы

Лиана

Древесные помогают друг другу

Помимо прямых контактных отношений для растений не менее важны опосредованные, косвенные взаимодействия. Наиболее распространенный тип подобных положительных связей – влияние одних растений на другие через улучшение условий их совместного обитания: изменение температурных режимов, влажности воздуха и почвы, направления и скорости ветра, интенсивности освещенности, изменение почвенного состава за счет опада и химических выделений. Такой тип взаимопомощи наиболее характерен для древесных.

Так, примесь бука в сосновых и дубовых культурах на песках и супесях повышает плодородие почв и способствует улучшению роста основной породы. Присутствие лиственницы в дубравах повышает влажность верхних слоев почвы, способствует увеличению количества подвижного фосфора, калия. Кроме того, в северных районах произрастания дуба лиственница предохраняет его от заморозков, не создавая при этом сильного затенения. Еще одним хорошим «другом» для дуба может быть липа. В опаде липы содержится много азота, фосфора, кальция. Быстрое истребление опада дождевыми червями ускоряет переход этих веществ в усвояемую для деревьев форму. Чем ниже плодородие почвы и хуже ее физические свойства, тем значительнее положительный эффект от липы.

Позитивны взаимоотношения дуба и граба, особенно в кальцефильных условиях, где сказывается подкисляющее влияние грабового опада.

Высокой способностью удобрять почву, аккумулируя в лесной подстилке запасы питательных компонентов, обладают также черемуха, береза, бузина, лещина, клен – их опад дает наибольшее количество минеральных веществ.

По признанию энтомологов, в смешанных сосново-березовых древостоях сосна меньше страдает от вредителей (пилильщика, соснового шелкопряда и подкорного клопа), чем в чистых сосняках. По-видимому, это связано с более неблагоприятными условиями перезимовки насекомых в подстилке, состоящей из смеси опада березы и сосны. В чистых сосняках, по сравнению с сосново-лиственными, быстрее распространяется корневая губка.

Наличие подлеска на засушливых участках способствует затенению почвы, защите ее от пересушивания, от чрезмерного задернения и зарастания травами.

Береза в заболоченных местах улучшает условия произрастания соседних пород (например, сосны). Корни березы больше приспособлены к плохим условиям аэрации и могут проникать в более глубокие почвенные горизонты, помогая интенсивно отсасывать избыточную влагу.

Показано, что присутствие азотсобирателей в фитоценозе – белой и желтой акации, черной и серой ольхи, лоха, облепихи и других пород – приводит к увеличению количества азота в почве и способствует более интенсивному развитию соседних деревьев. Типичный случай такого благоприятствования – увеличение в 2–3 раза прироста у тополя, растущего рядом с ольхой. Корни тополя эффективно используют выгодное соседство, проникая в желваки на корнях ольхи и получая дополнительное азотное питание.

Еще один пример – соседство ясеня с ольхой черной и с лиственницей. Ясень является нитро- и фосфорофилом, а ольха и лиственница как раз обогащают почву соответственно азотом и фосфором. Способности азотсобирателей к обогащению почв также широко используют при создании долговечных декоративных насаждений, в лесоводстве и сельскохозяйственной практике.

Лиственница в дубравах повышает верхних слоев слоев почвы, способствует увеличению количества подвижного фосфора и калия

Нередко взрослые растения одного вида помогают возобновлению и росту молодняка других пород. Так, осину считают деревом-нянькой по отношению к подросту ели. Под более светлой кроной осины возобновление и развитие еловой поросли происходит с меньшими потерями. Кроме того, листья осины разлагаются быстрее, чем листья многих других пород, и хорошо обогащают почву. Наконец, корни ели получают возможность значительно углубляться в почву по ходам, образовавшимся от сгнивших корней осины.

В косвенных положительных взаимоотношениях с древесными растениями нередко участвуют микроорганизмы. Микоризообразование у древесных может способствовать изменению состава почвы и ее кислотности, создавая благоприятные условия для поселения различных бактерий (в частности, PGPRP – от Plant Growth Promotion Rhizosphere Pseudomonas.), которые питаются выделениями корней и микоризообразующих грибов. В свою очередь бактерии синтезируют соединения с антибиотической активностью, защищая соседей от патогенов.

Все представленные типы положительных связей можно обнаружить в любом растительном сообществе, при этом формы взаимодействия растений очень динамичны и могут меняться в зависимости от этапов их развития, смены условий окружающей среды, при появлении новых партнеров. Один и тот же растительный организм одновременно может находиться в различных (порой совершенно противоположных) отношениях с соседями: с одними – в комменсалистских, с другими – в симбиотических, с третьими – в конкурентных и т. д.

Чем разнообразнее и долговечнее сотрудничество, поддерживающее совместную жизнь растений, тем продуктивнее их сожительство. Обычно со временем отбираются комбинации видов с максимальной взаимной приспособленностью, наиболее соответствующие конкретным условиям обитания. Именно поэтому, как правило, естественные лесные сообщества, имеющие длительную историю постепенного развития, гораздо устойчивее тех, которые создаются человеком (парков, ландшафтных садов, пр.). Формирование жизнеспособных искусственных насаждений наиболее вероятно в тех случаях, когда подбор растений для них максимально приближен к природным сочетаниям с преобладанием взаимопомощи, а не борьбы.

_______________________________________________

Актиномицеты — бактерии, имеющие способность к формированию на некоторых стадиях развития ветвящегося мицелия.

 

Преимущества использования микоризных грибов при посадке растений

Многие опытные садоводы слышали о симбиозе корневой системы растений с особыми грибами — микоризными. В основном, микориза упоминается в рекомендациях по выращиванию растений-любителей кислой почвы, например, голубики и хвойных. В последнее время препараты микоризы стали мне все чаще попадаться на глаза в садовых магазинах, и я решила изучить вопрос подробнее. Как оказалось, микориза чрезвычайно полезна не только для голубики и всевозможных «ёлок». Она представляет интерес практически для всех садоводов, ведь приносит пользу даже для плодовых деревьев. В этой статье расскажу, что такое микоризные грибы, и как они влияют на корневую систему культурных растений.

Преимущества использования микоризных грибов при посадке растенийСодержание:

Что такое микориза?

По данным ученых, микоризные грибы возникли, как минимум, 460 миллионов лет назад и сыграли ключевую роль в эволюции растительной жизни. Однако растениеводы только последние 20 лет начали понимать, насколько важную роль эти грибы играют в развитии растений. Тогда же были предприняты первые попытки использования микоризы для увеличения урожая и повышения жизнеспособности растений.

Слово «микориза» образовано путем соединения двух слов: ‘myco’ («гриб») и «риза» («корень»). Таким образом название отражает суть этого организма – осуществление связи между грибом и корнем. Грибы, которые формируют эти отношения, называют микоризные грибы или грибы-микоризообразователи.

Взаимодействие грибов и корневой системы растений является симбиозом. В результате такого взаимовыгодного сотрудничества микоризные грибы получают от растения углерод, необходимый для развития и роста гриба, а в обмен обеспечивают поступление из почвы в корень растения влаги и питательных веществ.

Специалисты считают, что более 80% видов высших растений способны образовать симбиоз с микоризой, включая все фруктовые деревья и кустарники, которые мы выращиваем в наших садах. Также существуют определенные виды растений, которым без микоризных грибов просто не выжить.

Если рассматривать микоризные грибы среди лесных съедобных, то нужно отметить, что большинство из них «специализируется» на каких-то конкретных деревьях. Так, масленок лиственничный образовывает микоризу только с лиственницей. А белый гриб в одних регионах может «сожительствовать» с дубом, березой, сосной и елью (например, в Санкт-Петербурге и области), а на юге — с грабом и буком. Подосиновик, рыжик, подберезовик, лисичка —также примеры микоризных грибов.

Грибы-микоризообразователи состоят из длинных тонких гиф, которые вступают в контакт с клетками корневой системы растения и затем распространяются в окружающей почве в поисках питательных веществ и воды.

Среди микоризных грибов самые распространённые:

  • Эндомикоризные грибы – гифы грибов такого типа фактически врастают в клетки корневой системы растений. Этот тип микоризных грибов невозможно увидеть без увеличения под микроскопом, так как их основная часть находится внутри корня, а на поверхности присутствие гриба выражено слабо. Эндомикоризные грибы вступают в симбиоз практически со всеми видами растений — от самых крошечных трав до исполинских деревьев, но в большинстве случаев имеют отношения с травянистыми растениями.
  • Эктомикоризные грибы – такой тип грибов разрастается на внешней стороне корней, образуя оболочку, которая может выглядеть как чехол или так называемые «микоризные трубки». Распространяются гифы по межклетникам, не проникая при этом в сами клетки. Эктомикоризные грибы преимущественно вступают в симбиоз с определенными видами деревьев, такими как, например, сосна и береза. В этом случае на корнях растений не наблюдаются корневые волоски.

Белый гриб в одних регионах может «сожительствовать» с дубом, березой, сосной и елью, а в других — с грабом и буком. © fado

Преимущества микоризных грибов для культурных растений

Повышение питательности почвы

В первую очередь, гифы грибов-микоризообразователей распространяются в почве, предоставляя корневой системе значительно большую площадь для поглощения влаги и важнейших питательных веществ. Хотя корневая система многих растений может быть достаточно мощной, но гифы микоризы могут достигать сотен метров, являясь как бы продолжением корня.

Микориза интенсивно разлагает грубые органические вещества на простые элементы, делая их легкодоступными для питания растения. Грибы-симбионты обеспечивают растение такими питательными веществами как калий, азот, цинк и другие. А это означает, что садоводу потребуется вносить гораздо меньше удобрений при выращивании культур, находящихся в подобном симбиозе. Поливать такие растения также приходится реже, ведь значительно повышается их устойчивость к засухе благодаря микоризе, добывающей влагу с огромной глубины.

Что касается вопроса, можно ли подкармливать растения с подселенной микоризой, то подкормка минеральными удобрениями, в принципе, не запрещена. Но важно поддерживать их невысокую концентрацию в почве, так как это может навредить как растению, так и грибам.

Микориза хорошо показывает себя при совместном применении с гранулированными удобрениями пролонгированного действия, эффективно перерабатывая их в доступные для растения формы.

Естественно, что микориза успешно используется при органическом земледелии.

Читайте также нашу статью Какие садовые растения нельзя сажать рядом?

Защита растений от болезней и вредителей

Микоризные грибы, выделяющие определенные ферменты, создают физический барьер вокруг корневой системы растений, таким образом защищая их от болезнетворных микроорганизмов, насекомых-вредителей и мелких насекомых, питающихся корнями.

Грибы-микоризообразователи обладают существенными противомикробными и противогрибковыми свойствами, поэтому могут подавлять развитие корневой и плодовой гнили культурных растений, грибных инфекций (фузариоз, фитофтороз, парша) и других заболеваний. Они значительно повышают сопротивляемость культур паразитам и нематодам.

Кроме того, микоризные грибы способствуют восстановлению и улучшению почвы в целом. Это обусловлено тем, что они производят липкий белок гломалин. Данное вещество помогает уменьшить эрозию и стабилизирует текстуру почвы. Считается, что гломалин содержит более трети мирового углерода и при этом совершенно безвреден.

Развитие корневой системы с микоризой (справа) и без нее (слева) . © El Mercurio

Более высокие урожаи и лучшее качество плодов

Симбиоз с грибами-микоризообразователями способствует лучшей приживаемости растений. Под влиянием таких грибов активно развивается корневая система культур, укрепляется их иммунитет, заметно улучшаются вкусовые и эстетические характеристики ягод и плодов.

В Графстве Кент в Британии был проведен эксперимент. Искусственные грядки в виде мешков с грунтом, которые там часто используются для выращивания клубники и малины, не содержат естественной микобиоты. Исследование показало, что грядки-мешки с клубничными кустами, обработанные грибами микоризы, показали статистически значительно более высокий урожай и более крупные плоды, чем те растения, которые выращивались без применения микоризы.

Обмен питательными веществами между растениями

Грибы-микоризообразовати имеют еще одну уникальную способностью, они образуют под землей коммуникационные сети, ведь переплетаясь гифы могут создавать симбиоз с несколькими растениями одновременно. В результате этого они становятся проводниками между растениями и артериями для обмена питательными веществами. При этом большинство штаммов микоризных грибов не производят плодовых тел, что было бы совершенно излишним в данном контексте использования гриба.

Читайте также нашу статью Грибы-паразиты на деревьях — профилактика и меры борьбы.

Картофель без микоризы и с ней. © Н. Г. Трофименко

Какие бывают микоризные препараты?

Как было упомянуто выше, все фруктовые деревья и кустарники, а также овощные культуры, которые мы выращиваем у себя на участке, способны образовывать симбиотические отношения с микоризными грибами. Грибы-микоризообразователи встречаются в почве естественным образом, однако регулярное использование химических веществ (большого количества минеральных удобрений, гербицидов, инсектицидов и т.д.) истощают популяции микоризы. Поэтому целесообразно дополнительно вносить микоризу в грунт.

Сегодня в продаже имеется множество мико-препаратов западного и отечественного производства на основе микоризных грибов. Чаще всего микориза поступает в продажу в виде порошка или гранул, которые вносятся в почву во время посадки растений. Благодаря особой технологии, при соприкосновении с корнями грибы заселяют корневую систему растения всего за две недели, в то время как при наличии микоризы в почве в естественных условиях этот процесс может растянутся на годы.

Другая форма мико-препаратов – жидкость (расфасованный во флаконы готовый раствор). У такой формы существуют свои плюсы и минусы. С одной стороны эффект от их применения проявляется быстрее (порошку и гранулам потребуется некоторое время для активации жизнедеятельности спор), но вместе с тем срок годности жидкого  препарата более ограничен, по сравнению с сухими формами.

Мико-препараты бывают разными по составу и могут содержать только один штамм или несколько различных штаммов микоризы. Также производители к ним нередко добавляют полезные бактерии (Bacillus subtilis, licheniformis, azotoformans, megaterium и другие), споры ризосферы Bacillus, муку из морских водорослей и гуминовые кислоты.

Как использовать микоризу?

Посадка растений с закрытой корневой системой

При высадке саженцев с комом земли, например, при пересадке и высадке контейнерных растений на постоянное место нужно просто внести гранулы в посадочную лунку и засыпать почвой, как при обычном внесении гранулированных удобрений. Обычно на одно растение требуется 5 грамм (чайная ложка) порошка микоризы, но лучше перед применением свериться с инструкцией к конкретному препарату.

Чаще всего микориза поступает в продажу в виде порошка или гранул, которые вносятся в почву во время посадки растений. © Green Gardener

Посадка растений с открытой корневой системой

При посадке деревьев, кустарников или саженцев клубники с голыми корнями (открытой корневой системой) лучше хорошо увлажнить корни, обмакнув их в воду, после чего окунуть в емкость с гранулами непосредственно перед посадкой.

Иногда в продаже встречаются так называемая «профессиональная микориза», где в наборе идет специальное саше с гелем. В таком случае необходимо смешать гель с водой до образования однородной пасты (наподобие эмульсии), замешать гранулы с гелем и окунуть корни растения. Данный вариант обеспечивает максимальный контакт между корнями и микоризными грибами.

В контейнерном садоводстве

При контейнерном выращивании растений микориза замешивается с субстратом. Микопрепараты могут использоваться в любых субстратах: земля, торф, кокосовое волокно, минеральная вата и гидропоника. При применении микоризы в контейнерном садоводстве важно соблюдать несколько условий в целях эффективной колонизации субстрата грибами:

  • субстрат должен быть постоянно влажным в течение первый двух недель с момента внесения препарата, то есть его необходимо регулярно увлажнять; после истечения этого срока полив должен быть регулярным, по мере необходимости, но главное — не допускать полного пересыхания грунта;
  • при использовании микоризы нельзя вносить в субстрат противогрибковые препараты;
  • для ускоренной и успешной колонизации рекомендуется подкармливать микоризу углеводами, что обеспечит грибы питанием и ускорит их рост.

Микориза для ранее высаженных растений

Чтобы подселить микоризу к уже растущим на вашем участке растениям, необходимо приобрести препарат микоризы, предназначенный для приготовления рабочего раствора. После того как порошок будет разведен в отстоянной воде, нужно осуществить полив под корень. Обычно для лучшего эффекта процедуру повторяют один раз в две недели, либо один раз в месяц, желательно, чтобы таких поливов было не менее пяти раз за сезон.

Микориза для рассады

При использовании микоризы для рассады следует развести микопрепарат в отстоянной или не хлорированной воде и обильно полить грунт в рассадных емкостях примерно за 2-3 дня перед началом посева семян. В дальнейшем после пикировки рассады, распикированные сеянцы поливаются рабочим раствором микоризы. Если пикировок будет несколько, то растения проливаются раствором каждый раз.

Важно: для приготовления эмульсии или растворов с микоризой необходимо использовать только фильтрованную или дистиллированную воду. Соединения хлора в водопроводной воде подавляют развитие грибов. Если использовать фильтрованную или дистиллированную воду нет возможности, то нужно отстоять воду из крана, как минимум, в течение суток.

Содружество грибов и растений. Я познаю мир. Ботаника

Содружество грибов и растений

Многие грибы названы по имени деревьев – подберезовик, подосиновик, дубовик, осиновый груздь, сосновый рыжик, еловая мокруха, ольховая огневка. Действительно, определенные виды грибов часто встречаются под определенными видами деревьев. Случайность ли это? Оказывается, нет – многие шляпочные грибы вступают в симбиоз с корнями высших растений, образуя микоризу.

Слово «микориза» дословно означает «грибокорень», а заключается это явление в том, что гифы гриба плотно оплетают корешок деревьев и даже проникают внутрь него.

Чехол из сплетенных гиф играет роль корневых волосков, поглощая воду и минеральные соли и доставляя их дереву, при этом собственных корневых волосков корень, «подружившийся» с грибом, не образует. Недавно ученые экспериментально доказали, что развитие микоризы облегчает растениям поглощение фосфорных и азотных соединений. Кроме этого, грибы поставляют растениям некоторые витамины и ростовые вещества, которые те сами не могут вырабатывать. В свою очередь, гриб получает из корней дерева сахара для питания.


Микоризообразующий гриб оплетает корень дерева снаружи, а часть его гиф (1) проникает внутрь корня (2)

Почва под деревьями насквозь пронизана корнями и грибницей микоризных грибов, а на поверхности периодически появляются плодовые тела. О том, насколько важны для грибов симбиотические отношения с корнями деревьев, говорит тот факт, что без образования микоризы гриб не может образовывать плодовые тела. Неудачи при попытках искусственного разведения ценных лесных грибов (белого и подосиновика) связаны именно с этим. На прекрасной унавоженной почве грибницы хорошо росли и без корней деревьев, но плодовых тел не давали. Белый гриб образует микоризу со многими породами деревьев: березой, дубом, грабом, буком, елью, сосной. Такая же «неразборчивость» характерна и для мухоморов. А вот лиственичный маслёнок связывает свою жизнь только с лиственницей или кедровой сосной.

Всходы сосны в течение двух месяцев содержались в стерильном питательном растворе.Справа – сеянец, перед посадкой росший две недели в лесной почве, содержащей грибы. Слева – сеянец, высаженный в луговую почву без контакта с грибами

Не менее важны симбиотические отношения с микоризными грибами и для деревьев. Всходы многих лесных видов, выращенные в стерильном питательном растворе без контакта с грибами, а затем перенесенные в луговую почву, плохо растут и даже погибают, хотя почва на лугах богатая. Но если добавить к почве вокруг корней сеянцев немного лесной почвы, содержащей грибницу соответствующих грибов, сеянцы заметно прибавляют в росте.

Взаимовыгодные отношения между растениями и грибами распространены в природе очень широко. Более 80% высших растений образуют микоризу. Микориза есть не только у деревьев, но и у многих травянистых (особенно многолетних) цветковых растений, папоротников и даже мхов (у мхов в образовании микоризы участвуют не шляпочные, а микроскопические грибы). Не образуют микоризу только водные растения.

Совершенно особые отношения складываются между микоризными грибами и растениями из семейства орхидных. Если при прорастании семени проросток орхидеи не завяжет отношения с определенным видом гриба, он очень быстро погибает. Дело в том, что у орхидей очень маленькие семена, и крошечный проросток не может самостоятельно фотосинтезировать, сахарами его снабжает гриб. Долгое время, цветоводам не удавалось размножать орхидеи семенами – они сеяли их в почву, где не было подходящих грибов.

Любка (слева) и ятрышник (справа)

В наших лесах тоже растут орхидеи, у которых очень хорошо развита микориза. Это – любка двулистная, или ночная фиалка, ее отчасти похожие на фиалки цветы хорошо заметны в сумерках, и многочисленные виды ятрышника, чьи мелкие розовые цветки и зеленые листья испещрены темными пятнышками.

Содружество грибов и растений возникло очень давно. Данные палеоботаники говорят о том, что микориза у древнейших наземных растений встречалась не реже, чем у современных. Это открытие позволило предположить, что заселять сушу растениям помогли микоризные грибы.












Растительно-микробные симбиозы как эволюционный континуум • Н. А. Проворов • Журнал общей биологии • Выпуск 1 • Том 70, 2009 г.

Высшие растения жили в симбиозе с грибами и бактериями в течение всей своей истории. Выход растений на сушу во многом был обусловлен симбиозом с грибами (микориза). Генетические системы, обеспечивающие взаимодействие растений с микоризными грибами, в дальнейшем многократно менялись в связи с вовлечением в симбиоз новых грибов и бактерий. Первичная функция корней состояла в обеспечении симбиоза с почвенными микроорганизмами, и лишь потом корни приобрели способность самостоятельно усваивать питательные вещества из почвы.

Статья Н.А.Проворова представляет собой большой аналитический обзор, содержащий так много важных фактов и идей, что его переложение в виде краткой популярной заметки представляется делом довольно неблагодарным. Однако это необходимо сделать, поскольку мы не можем публиковать полные тексты статей (напомним, что организация, именуемая «МАИК Наука – Интерпериодика», владеет монопольным правом на торговлю этими текстами).

Ранее на нашем сайте уже был опубликован пересказ статьи Н.А.Проворова и Е.А.Долгих (см.: От биохимического сотрудничества – к общему геному
; там же есть подборка ссылок по новейшим открытиям в области изучения симбиотических систем).

В своей новой статье Н.А.Проворов показывает, что, несмотря на огромное разнообразие растительно-микробных симбиозов, большинство из них, по-видимому, имеют единое эволюционное происхождение.

К концу XX века стало ясно, что внешне различные формы растительно-микробных симбиозов основаны на очень сходных генетических, клеточных и молекулярных механизмах. Их изучение привело большинство специалистов к выводу о том, что все наблюдаемое многообразие симбиозов растений с почвенными грибами и бактериями произошло от одной самой древней, первичной формы такого симбиоза – арбускулярной микоризы (АМ). Грибы, участвующие в АМ, проникают внутрь растительных клеток, образуя там особые внутриклеточные струкутуры – арбускулы (см.: Изменение гена, необходимого для симбиоза растений с грибами, привело к формированию симбиоза с азотфиксирующими бактериями. «Элементы», 12.03.08).

1. Происхождение арбускулярной микоризы и происхождение наземных растений. Уже самые древние и примитивные наземные растения – псилофиты – жили в симбиозе с грибами и имели АМ (см.: W Remy, T N Taylor, H Hass, H Kerp. Four hundred-million-year-old vesicular arbuscular mycorrhizae // PNAS. 1994. V. 91. P. 11841-11843). У псилофитов еще не было настоящих корней. Их подземную часть представляли ризоиды, которые могли служить для закрепления растения в грунте, но не для питания. Поэтому для первых наземных растений симбиоз с грибами, по-видимому, был абсолютно необходим. АМ характерна и для большинства современных растений (а те, у которых ее нет, скорее всего, происходят от предков, имевших АМ).

На этом основании еще в 1970-х годах была предложена гипотеза о том, что выход растений на сушу состоялся именно благодаря симбиозу с АМ-грибами (Pirozinski, Malloch, 1975). Эта гипотеза впоследствии блестяще подтвердилась не только палеонтологическими данными, но и молекулярно-филогенетическими: анализ генов 18S рРНК показал, что АМ-грибы происходят от общего предка, жившего 400-500 млн лет назад, т.е. как раз в то время, когда на суше появились первые растения.

По-видимому, «уже на заре эволюции наземных растений у них сложилась способность регулировать жизнедеятельность микроорганизмов, колонизирующих подземные органы». Генные системы АМ довольно универсальны (это подверждается низкой специфичностью АМ-грибов по отношению к растениям), и в последствии они многократно перестраивались для организации различных симбиозов в различных группах растений.

Как растения, так и грибы, по-видимому, могли «подготовиться» к долгой совместной жизни задолго до выхода растений на сушу. Возможно, предки высших растений уже в водной среде вступали в симбиозы с различными водными грибами, как это делают сегодня зеленые и красные водоросли. Грибы, вышедшие на сушу намного раньше растений, могли вступать здесь в симбиоз с цианобактериями. Гриб Geosiphon, считающийся наиболее вероятным предком АМ-грибов, вступает в симбиоз с цианобактериями Nostoc, которые не только фотосинтезируют, но и фиксируют атмосферный азот. Это позволяет грибу жить на крайне бедных субстратах. Симбиозы такого типа могли быть широко распространены на суше до ее освоения растениями. Таким образом, еще до выхода растений на сушу почвенные грибы могли выработать эффективные системы для усвоения органики, производимой фотосинтезирующими симбионтами, а также для снабжения этих симбионтов фосфатами, поглощаемыми грибом из почвы.

В отличие от цианобактерий, растения могут снабжать симбиотические грибы гораздо большим количеством органики. Недостаток азота в симбиотической системе мог быть компенсирован симбиозом АМ-грибов с другими азотфиксирующими микробами.

2. Для чего нужны корни? Н.А.Проворов предполагает, что «поддержание микоризных грибов могло быть более древней функцией корней, чем самостоятельное усвоение питательных веществ из почвы». В дальнейшем корни «научились» самостоятельно всасывать минеральные вещества из почвы, и зависимость от микоризных грибов у некоторых растений стала слабее. Часть цветковых травянистых растений, а также некоторые культурные растения вообще утратили микоризу (у последних это во многом было связано с переходом растений на питание минеральными удобрениями). Однако большинство растений так и не перешли к полностью самостоятельному корневому питанию, а некоторые орхидные вообще утратили фотосинтез и стали получать весь углерод от симбиотических грибов. Иные из этих удивительных растений (орхидея Galeola) достигают гигантских размеров и имеют широкие ареалы. Эти орхидеи фактически паразитируют на других растительно-грибных симбиозах (грибы, от которых орхидеи получают органику, сами получают ее от других растений). Таким образом, «в ходе коэволюции растений с грибами потоки питательных веществ, которыми они обмениваются, могли достаточно легко менять свое направление». Растения, утратившие фотосинтез и перешедшие к паразитизму на грибах – симбионтах других растений известны и за пределами семейства орхидных (они есть среди двудольных, папоротников, мхов и печеночников).

3. Эволюция грибов – симбионтов растений. Симбиотические отношения растений с грибами очень разнообразны и вовсе не исчерпываются арбускулярной микоризой. Раньше считалось, что многие грибы, находящиеся с растениями в мутуалистических (взаимовыгодных) отношениях в прошлом были паразитами. Однако современные данные, в том числе молекулярно-филогенетические реконструкции, не подтверждают этого. По-видимому, переход от паразитизма к мутуализму был явлением весьма редким. Гораздо чаще симбионтами растений становились грибы-сапрофиты (питающиеся мертвой органикой). Многократно происходили и обратные переходы от мутуализма с растениями к свободному существованию в качестве сапрофитов. Многие адаптации, связанные с мутуализмом, возможно, вырабатывались независимо (конвергентно) у разных грибов-сапрофитов при переходе к мутуализму с растениями. Однако «эволюцию симбиотических признаков в разных группах высших грибов нельзя считать полностью независимой, поскольку такие их фундаментальные свойства, как образование мицелия и осмотрофное питание, могли возникать в процессе адаптации к развитию в тканях растений». Иными словами, вполне возможно, что эволюция основных групп высших грибов (аскомицетов и базидиомицетов) с самого начала была теснейшим образом связана с растениями. «По некоторым данным, до 90% аскомицетов и базидиомицетов имеют в своих жизненных циклах стадии симбиозов с растениями, образование которых можно считать одним из древнейших свойств мицелиальных грибов». По-видимому, не только наземные растения, но и основные группы грибов сумели стать столь разнообразными и процветающими в первую очередь благодаря симбиозу и коэволюции.

4. Симбиоз с азотфиксирующими бактериями. Генетические системы, обеспечивающие возможность симбиоза растений с азотфиксирующими бактериями, по-видимому, являются результатом модификации генетических систем АМ (см.: Изменение гена, необходимого для симбиоза растений с грибами, привело к формированию симбиоза с азотфиксирующими бактериями. «Элементы», 12.03.08). Кроме того, Н. А. Проворов предполагает, что «в ходе эволюции АМ гломусовые грибы служили для растений донорами азотфиксирующих симбионтов». Гломусовые грибы, участвующие в АМ, часто вступают в симбиоз с азотфиксирующими бактериями. «Учитывая поистине планетарный масштаб происходящего при развитии АМ смешивания грибной и растительной цитоплазмы, логично предположить, что отбор мог подхватывать даже очень редко возникающие эндосимбионты грибов, способные сохранять жизнеспособность в цитоплазме растений».

В статье подробно разбираются возможные пути эволюции симбиоза растений с азотфиксирующими бактериями – ризобиями и актинобактериями. Отмечается, что большую роль в развитии этих сибмиозов сыграли преадаптации, развившиеся в ходе эволюции АМ, однако для налаживания взаимоотношений с новыми симбионтами были рекрутированы и многие гены и генные комплексы растений, которые ранее выполняли другие функции.

По-видимому, «приобретение двудольными способности к азотфиксирующим клубеньковым симбиозам было связано с последовательным замещением различных типов микроорганизмов, которые могут заселять межклеточные и субклеточные симбиотические компартменты в кортексе корня. При этом прокариотические азотфиксаторы использовали анцестральную программу размещения («хостинга») микросимбионтов, которая возникла при коэволюции древнейших наземных растений с АМ-грибами и претерпевала закономерные усложнения, происходившие параллельно в различных семействах».

Начальным этапом этого процесса, возможно, было замещение АМ-грибов азотфиксирующими актинобактериями Frankia. Эти бактерии внешне очень похожи на грибы (поэтому их раньше называли актиномицетами). Как и грибы, они образуют мицелий. Поначалу азотфиксирующая активность новых симбионтов была низкой, но потом растения выработали средства для ее интенсификации (в частности, более интенсивно стали откачиваться в надземную часть растения азотистые соединения, которые ингибируют азотфиксацию).

Симбиоз с Frankia создал предпосылки для вступления растений в симбиоз и с другими азотфиксаторами, которые могли вытеснять актинобактерий из программы развития симбиоза, в частности, благодаря своему более быстрому росту. Бактерии-конкуренты научились быстрее, чем Frankia, активировать у растений программу «хостинга», т.е. стимулировать растение к приему симбионтов. Проникновению Frankia в корень предшествует долгий (в несколько суток) период накопления актинобактерий у поверхности корней, тогда как ризобии проходят этот предварительный этап всего за несколько часов.

Однако замена «грибоподобных» актинобактерий другими бактериальными симбионтами (ризобиями) была сопряжена с опасностью, поскольку это открывало дорогу в организм растения множеству других бактерий, в том числе патогенных. Возможно, именно поэтому симбиоз с ризобиями сложился лишь у бобовых и некоторых вязовых (это могло быть связано с особенностями защитных систем этих растений).

Замещение микоризных грибов азотфиксаторами вовсе не означало отказ от микоризы. Напротив, у подавляющего большинства бобовых и «актиноризных» растений имееется также и АМ. При этом азотфиксирующие симбионты снабжают растение азотом, а грибы – фосфором. Однако растения, живущие в симбиозе с ризобиями, не образуют актиноризу, потому что нет смысла поддерживать два дублирующих друг друга азотфиксирующих симбиоза (на их поддержание растению приходится тратить много энергии).

Таким образом, развитие разнообразных растительно-грибных и растительно-бактериальных симбиозов представляет собой единый эволюционный континуум.

См. также:
От биохимического сотрудничества – к общему геному. По статье: Н. А. Проворов, Е. А. Долгих
Метаболическая интеграция организмов в системах симбиоза// Журнал общей биологии. 2006. Т. 67. С. 403-422.
Изменение гена, необходимого для симбиоза растений с грибами, привело к формированию симбиоза с азотфиксирующими бактериями. «Элементы», 12.03.08
Remy et al., 1994. Four hundred-million-year-old vesicular arbuscular mycorrhizae

Микориза — грибов, растений, образование

Микориза представляет собой симбиоз (взаимовыгодное сосуществование) мицелия гриба и корня высшего растения. В формировании микоризы участвуют с одной стороны все голосеменные растения и некоторые цветковые, а с другой — такие группы грибов, как базидиомицеты, зигомицеты, аскомицеты, др. Благодаря грибам, увеличивается поверхность всасывания корневой системы, также соединения минеральных веществ поступают внутрь корня в легко усваиваемой форме. Гриб, в свою очередь, питается углеводами, фитогормонами, аминокислотами, получаемыми из корня высшего растения.

Существует три вида микоризы: эндотрофная, эктотрофная, эктоэндотрофная. При образовании эктотрофной (внешней) микоризы мицелий гриба окутывает окончания молодых корешков, формируя подобие чехлов, и проникает в межклеточные пространства, не разрушая клетки. При этом корневые волоски отсутствуют, а корневой чехлик преобразуется в один-два слоя клеток. Корень оказывается разделенным гифами гриба на отделы. Такую сеть гиф называют сетью Гартига. Возможно формирование клубков гиф в клетках периферических слоев корневой системы и фагоцитоза во внутренних при эумицетной птиофаговой эктомикоризе. Эктотрофная микориза наблюдается у многих деревьев (ель, дуб, береза), кустарников (ива), изредка у трав (живородящая гречиха). Этот тип микоризы образуют в большинстве случаев грибы гименомицеты, иногда гастеромицеты. На корневой системе одного растения формировать микоризу могут один либо несколько видов грибов. Но чаще какому-то виду высшего растения в растительных сообществах соответствует определенный гриб-симбионт.

Эндотрофная микориза характеризуется тем, что форма корней остается постоянной, корневые волоски сохраняются, нет сети Гартига и грибного чехла. Гифы гриба пронизывают непосредственно клетки корневой паренхимы. Микориза практически не заметна на поверхности корня растения в связи с тем, что значительная часть гриба проникает внутрь клеток корневой системы. В клетках корня скапливаются грибные гифы в форме клубков и разветвленных нитей. Микориза такого типа формируется у растений брусничных, орхидных, шикшевых, вересковых, грушанковых, т.д. Наиболее распространены у многих травянистых растений, кустарников и деревьев разных видов грибы-микоризообразователи фикомицеты (роды Endogone, Pythium), в некоторых случаях – базидиальные и несовершенные грибы. Гифы фикомицетов, пронизывая клетки эпидермиса корня, сосредоточены в межклетниках и клетках срединных слоев паренхимы корня.

При эктоэндотрофном типе микоризы сочетаются свойства экто- и эндомикоризы. Возможно преобладание эктотрофного или эндотрофного типа. Такая микориза наблюдается у травянистых растений, кустарников, к примеру, арктоуса арктического, грушанки крупноцветковой. В этом случае гифы гриба пронизывают и клетки корня, и межклеточные пространства.

Таким образом, значение микоризы в жизнедеятельности как гриба, так и высшего растения чрезвычайно велико. Растение хорошо усваивают минеральные соли и воду, благодаря мицелию гриба. В свою очередь гриб получает из корня высшего растения готовые органические вещества, которые не в состоянии синтезировать самостоятельно из-за отсутствия хлорофилла. Крайне важные для растений микроэлементы (фосфор, азот, калий, кальций) содержатся в почве в форме соединений, недоступных для поглощения растениями. Грибы в микоризе преобразуют эти соединения и поставляют в корневую систему растений. В засушливых регионах микориза выполняет функцию обеспечения влагой древесных растений. Следует отметить, что грибы, участвующие в микоризе, защищают растения от патогенных организмов, в частности от поражения другими вредными грибами.

Симбиоз растений и грибов


Симбиоз растений и грибов уже существует 400 миллионов лет и способствует большому разнообразию форм жизни на Земле. В 1845 году был открыт немецкими учеными. Микоризные эндогрибы проникают непосредственно в корень растения и образуют «грибницу» (мицелий), которая помогает корням укреплять иммунитет, бороться с возбудителями различных заболеваний, всасывать воду, фосфор и питательные вещества из почвы. С помощью гриба растение использует ресурсы почвы на полную мощность. Один корень с такой задачей не справился бы; без поддержки грибов растениям приходится направлять дополнительные резервы на увеличение корневой системы, вместо того, чтобы увеличивать наземную часть. Микориза улучшает качество почвы, аэрацию, пористость, а объем общей поглощающей поверхности корня растения увеличивается в тысячу раз!


Из-за активного вмешательства человека в природные процессы: применение тяжелой техники, внесение химических удобрений, проведение строительных работ, прокладка трубопроводов, асфальта и бетона, загрязнение воздуха и воды, возведение дамб, обработка почвы, ее эрозия, т.д. — растения стали подвергаться невиданному ранее стрессу, их иммунитет ослабевает и приводит к гибели.


С научной точки зрения МИКОРИЗА является симбиозом (обоюдовыгодным союзом) между находящимися в почве грибами и корнями высокоорганизованных растений. Термин «микориза» (от греческого микес (гриб) и риза (корень)) был введен ФРАНКОМ (1885 г.) для описания связи двух различных организмов в образовании единого морфологического целого, когда растение питает гриб, а гриб – растение.


Различают два основных вида микоризы: эктомикориза и эндомикориза. Эктомикоризу формируют базидиальные и аскомицетные грибы преимущественно в лесах умеренного пояса. Этот вид микоризы очень важен для роста лесов. Некоторые деревья, например, пинакоидальные, образуют только эктомикоризу, и никогда не формируют эндомикоризу (грибковые структуры в корне и в его межкорковых слоях).


Самым важным видом эндомикоризы является так называемая арбускулярная (древовидная) микориза (АМ), получившая название от древовидных нитей, производимых АМ грибами в корковых клетках корней (рис. 1).


Не так давно грибы АМ были включены в новую грибную формацию Glomeromycota, которая содержит в настоящее время около 180 разновидностей. Все виды являются симбиотами – их можно выводить на корнях живущих растений. AM широко распространена в мире и представляет собой самый важный симбиоз — микоризные грибы присутствуют во всех экосистемах земного шара. Успешное развитие более 80% всех видов царства растений зависит от AM.




Споры АМ грибов в корне можно различить только после окрашивания – структуры гриба становятся голубыми и теперь их можно наблюдать и даже подсчитать их количество с помощью 50-ти кратного увеличения микроскопом и проходящего света (рис. 2).


Внешняя грибница корня отвечает за прием и транспортировку питательных веществ из почвы к растению, а внутренние структуры мицелия – за передачу питательных веществ от гриба к растению и продуктов фотосинтеза от растения к грибу. Везикулы — структуры,образуемые грибами, являются органами накопления гриба. Липиды, запасаемые грибом, используются им во времена дефицита фотосинтеза растения. Споры гриба формируются во внешнем мицелии, а иногда и в корнях . Споры долгое время могут жить в почве и служат ростками гриба. Для таксономического определения видов грибов часто используют морфологические характеристики спор. Эти отростки также являются мицелием гриба и грибными нитями внутри и вне корней. Компоненты гриба также могут жить достаточно долгое время, если защищены субстратами гранул или корневыми сегментами. Споры грибов развиваются при благоприятных условиях – определенной влажности почвы и температуре, и могут вступать в симбиоз с растущим корнем растения-партнера. Процесс роста и симбиотического формирования длится 1-7 дней. Микоризные препараты Микор-плюс содержат все три источника прививочных ростков. 


Роль гриба в формировании единой массы почвы


Плодородные земли имеют высокий стабильный уровень влаги в почве. Грибы АМ могут связывать и укреплять компоненты почвы благодаря интенсивному развитию мицелия, внеклеточным полимерным составляющим грибовидных нитей и гликопротеинам, известных под именем Гломалин. Учеными доказано, что микоризные растения, растущие в песках, в пять раз больше связывают песок у корневой системы, чем растения со сходной биомассой, но без симбиоза с АМ.


Роль АМ грибов в поглощении растением питательных компонентов


Поглощение питательных элементов почвы растением в основном определяется всасывающей способностью его корня, распределением питательных веществ и соответствующим содержанием микроэлементов в почве. Поглощающая способность ионов с высокой мобильностью, таких как NO3-, зависит от видов растений, а ионов с низкой скоростью диффузии, например, P, Zn, and Mo, и в меньшей степени, K, S, and Nh5+, зависит от плотности корня на объем земли. В последнем случае морфология корня и внешний мицелий в АМ гриба определяют скорость поглощения элементов растения.

Усиление поглощаемости питательных элементов микоризными растениями, в частности, фосфатов, нередко связывают с ускоренным развитием растения. Даже если надземная часть микоризного растения визуально не увеличилась в размерах, то его корневая система становится крупнее. У микоризного растения более сбалансированная система питания, которая укрепляет и поддерживает его в здоровом состоянии и увеличивает сопротивляемость биотическим и абиотическим факторам.

Увеличение ризосферы АМ

Одновременно с проникновением внутрь корней, АМ грибы развивают мицелий и вокруг корней. Внутренние и внешние гифы входят в контакт с десятком соединительных мест на одном сантиметре корня. В природных условиях соединительных мест может быть меньше. Внешний мицелий может под землей разрастаться и вширь (в эксперименте была выявлена удаленность гриба от корня растения на 8 сантиметров, и полагают, что это еще не предел).

Пока еще нет информации о плотности внешнего мицелия в АМ гриба в зависимости от его удаленности от корня; непрямые методы измерения предполагают, что плотность мицелия достигает максимума на расстоянии 0-2 сантиметра от корня. Вероятно, что плотность грибницы определяется самим грибом и зависит от факторов окружающей среды и почвы. В нетронутом тропическом лесу были обнаружены гифы АМ гриба длиной от 5- до 39 метров/мл, а в субтропической экосистеме дюн среднее значение составило 12 м гифов /г почвы. На одном сантиметре привитого корня униолы метельчатой насчитали 200-1000 м гифов АМ гриба, а грибная биомасса на один грамм сухого вещества тропической почвы составила 0,03-0,98 г.

Благодаря внешней грибнице контакт корня со средой, в которой он растет, значительно увеличился. Приняв во внимание, что 1 см корня без микоризы может взаимодействовать с 1-2 см объема почвы с помощью корневых волосков, можно потенциально рассчитать увеличение объема с помощью внешнего мицелия в 5-200 раз, рассматривая радиальное распространение гифов в АМ гриба вокруг корня. Увеличение ризосферического объема почвы до 200 см, является, скорее, исключением из правил, тогда как 12-15 см3 почвенного объема на сантиметр привитого корня – уже обычное явление.

Более того, мицелий АМ гриба оказался более устойчивым к абиотическим стрессам, таким как засуха, токсичность и кислотность почвы, чем сам корень. Растение в симбиозе с грибом остается в тесном контакте с почвой более длительное время, чем растение без подобного симбиоза. Продолжительность жизни внешнего мицелия неизвестна, но обнаружено, что процент активного внешнего мицелия резко уменьшается спустя 3-4 недели после первой прививки растения грибом.




Микор- плюс — инновационный продукт, экологически чистый натуральный препарат, органический регулятор роста растений. Микор- плюс представляет собой гранулированный микоризный препарат. Это споры эндомикоризных грибов (семейства Гломус), заключенные в 3-5 мм гранулы перлита (носитель).

 

ecological, physiological and molecular aspects of mycorrhizal symbioses)

Происхождение и эволюция грибов

160

шим количеством особей. (Amaranthus, Perry,

1994; Barker et al., 1998; Bruns et al., 2002). Таким

образом создается простейшая микоризная сеть

(Рис. 6а,б). Сложность ММС возрастает с уве-

личением числа видов микобионтов, частоты со-

единений и числа видов растений (Simard, Durall,

2004). Также сложность мицелиальных сетей

повышается с учетом взаимодействий с другими

группами почвенной биоты – бактериями, мик-

ромицетами, нематодами и пр. Так как мицелий

анастомозирует и соединяет большое количес-

тво растений, транспорт воды и минеральных

веществ по нему может идти во множестве на-

правлений – к разным растениям, объединен-

ным единой ММС (Read, 1984). Не все обмены

веществами равномерны: «затраты» на некото-

рые симбионты выше, чем «прибыль» от них, что

является возможной причиной специфичности

ряда микоризных симбиозов (Рис. 6а,б). Наибо-

лее яркий пример – микогетеротрофы, в сторону

которых направлены оба потока: и органических,

и минеральных веществ от микобионта (Рис. 6в).

Возможны ситуации, когда микобионт, наибо-

лее подходящий для роста и развития растения,

в свою очередь получает наибольшую выгоду от

симбиоза с совсем другим растением, и наоборот.

Через ММС, объединяющие растения не толь-

ко разных видов, но и разных ярусов в лесных

ценозах, осуществляется транспорт углерода от

растений к другим организмам (обмен с гриба-

ми-сапротрофами) или перераспределение про-

дуктов фотосинтеза между растениями(Newman,

1988). Часто такие «микоризные сети» образуют-

ся между деревьями, образующими первый ярус

в лесах, или между взрослыми деревьями перво-

го яруса и подроста под пологом (Amaranthus,

Perry, 1994; Booth, 2004; Horton, Bruns, 1998;

Horton et al., 2005; Kennedy et al., 2003; Read,

1984 и др.). ММС могут охватывать площади

до нескольких квадратных метров и способны

перераспределять дефицитные ресурсы между

особями, соединенными мицелием (Newman,

1988; Simard et al., 1997). Показано, что азотные

соединения движутся по сети в сторону растений

с высокой потребностью в азоте (Booth, 2004).

Органические соединения движутся в основном

по градиенту – в сторону растения, находящего-

ся в затенении, и транспорт зависит от уровня

частоты физического контакта корня и мице-

лия или частоты мицелиальных связей, степени

микотрофности растений, объединенных в сеть,

фенологии микориз и потребности видов мико-

бионтов в органических соединениях (Simard et

al., 1997). У одного и того же растения некоторые

микоризные окончания могут быть заселены ми-

кобионтами-генералистами, другие – специфич-

ными микобионтами, а ряд корневых окончаний

может быть лишен микориз, что создает ряд пу-

тей для обмена веществами в мицелиальных се-

тях (Simard et al., 1997).

Эксплуативные микоризы – несомненные

примеры передачи органических веществ меж-

ду корневыми системами растений посредством

грибного мицелия, хотя физиологический меха-

низм завершающего этапа транспорта – от гриба

к растению остается пока неизвестным, и пока не

продемонстрирован перенос углерода от АМ гри-

бов к микогетеротрофам (Bidartondo et al., 2003;

McKendrick et al., 2000). Ток органических ве-

ществ через мицелий может идти от одних видов

растений к другим, от взрослых деревьев к сеян-

цам и от отмерших растений к живым, возвра-

щая в круговорот биомассу, минуя многие этапы

цикла и предотвращая утрату веществ из ценоза

(Simard, Durall, 2004). Существование таких ком-

плексов, объединенных мицелием микоризных

грибов, заставляет по-новому взглянуть на такие

проблемы, как конкуренция корневых систем за

питательные вещества или влияние затенения

(Harley, 1989). Некоторыми исследователями

оспаривается экологическая значимость перено-

са органических соединений, хотя для микогете-

ротрофных растений она несомненна (Robinson,

Fitter, 1999). В случае сообщества автотрофных

растений свидетельства переноса веществ через

мицелий менее очевидны (Taylor, 2006). Функ-

ционирование ММС и их влияние на растения,

входящие в комплекс, объединенный мицелием,

является предметом дискуссии. Рядом исследо-

вателей установлено, что сеянцы ЭМ растений

лучше развиваются вблизи взрослых ЭМ рас-

тений того же или других видов (Booth, 2004;

Horton, 1999 и мн. др.). Однако, есть мнение,

что в случае переноса органических соединений

между сеянцами и взрослыми растениями, сеян-

цы не только не получают никаких преимуществ,

но состояние их значительно ухудшается, если

они связаны мицелием с взрослыми особями

по сравнению с микоризными сеянцами, расту-

щими только вместе с микобионтом (Kytõviita

et al., 2003). Это может объясняться наличием

группы «дорогостоящих» микобионтов ЭМ, чьи

потребности в органических соединениях выше,

чем у других грибов, и не могут быть удовлет-

ворены слабо фотосинтезирующими сеянцами.

В свою очередь, микобионт в большей степени

поддерживает рост того фитобионта, который

поставляет больше органических соединений –

Механизмы, лежащие в основе полезных взаимодействий растений и грибов в микоризном симбиозе

  • 1

    Карлайл, MJ, Gooday, GW & Watkinson, SC The Fungi , 2nd edn (Cambridge University Press, (2001).

  • 2

    Smith, SE & Read, DJ Mycorrhizal Symbiosis (Academic Press, 2008)

  • 3

    Селосс, М.А. и Рой, М. Зеленые растения, питающиеся грибами: факты и вопросы о миксотрофии. Trends Plant Sci. 14 , 64–70 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 4

    Хелгасон, Т., Даниэлл, Т. Дж., Муж, Р., Монтажник, А. Х. и Янг, Дж. П. У. Пахать широкую сеть? Природа 394 , 431 (1998).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 5

    Бонфанте П. На стыке микоризных грибов и растений: структурная организация клеточной стенки, плазматической мембраны и цитоскелета.В Mycota, IX Fungal Associates (Hock, B. ed), 45–91 (Springer-Verlag, 2001).

  • 6

    Харрисон, М. Дж. Сигнализация в арбускулярном микоризном симбиозе. Annu. Rev. Microbiol. 59 , 19–42 (2005). В этой статье рассмотрен ряд достижений в изучении арбускулярной микоризы и представлена ​​концепция обмена сигналами между растением и грибком до и после установления симбиоза .

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 7

    Парниске, М.Арбускулярная микориза: мать корневых эндосимбиозов растений. Nat. Rev. Microbiol. 6 , 763–775 (2008). Подробный обзор современных исследований арбускулярной микоризы. В этой статье рассматриваются как клеточные, так и молекулярные аспекты, с особым вниманием к взаимосвязи между двумя симбиозами бобовых с арбускулярными микоризными грибами и ризобиями .

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 8

    Гардес, М.И Брунс Т. Д. Праймеры ITS с повышенной специфичностью для базидиомицетов: применение для идентификации микоризы и ржавчины. Мол. Ecol. 2 , 113–118 (1993).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 9

    Хандельсман, Дж. Метагеномика: применение геномики к некультивируемым микроорганизмам. Microbiol. Мол. Биол. Ред. 68 , 669–685 (2004).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 10

    Мартин, Н.Ф. и Мартин Ф. От галактической археологии до почвенного метагеномного серфинга по массивным потокам данных. New Phytol. 185 , 343–348 (2010).

    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 11

    Buée, M. et al. 454 Пиросеквенирование лесных почв выявило неожиданно высокое разнообразие грибов. New Phytol. 184 , 449–456 (2009).

    PubMed
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 12

    Мартин, Ф.& Nehls, U. Использование эктомикоризной геномики для экологических исследований. Curr. Opin. Plant Biol. 12 , 508–515 (2009). Недавний всесторонний обзор современных исследований эктомикоризных грибов. Он исследует экологические аспекты с точки зрения геномики .

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 13

    Martin, F. et al. Геном Laccaria bicolor дает представление о микоризном симбиозе. Nature 452 , 88–92 (2008). Иллюстрирует особенности генома первого секвенированного эктомикоризного гриба .

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 14

    Martin, F. et al. Геном черного трюфеля Перигор раскрывает эволюционное происхождение и механизмы симбиоза. Природа 464 , 1033–1038 (2010).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 15

    Риччони, К.и другие. Tuber melanosporum ауткроссов: анализ генетического разнообразия внутри и среди его естественных популяций в рамках этого нового сценария. New Phytol. 180 , 466–478 (2008).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 16

    Wahl, R., Wippel, K., Goos, S., Kämper, J. & Sauer, N. Новый высокоаффинный транспортер сахарозы необходим для вирулентности патогена растений Ustilago maydis . PLoS Biol. 8 , e1000303. DOI: 10.1371 / journal.pbio.1000303 (2010).

    PubMed
    PubMed Central
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 17

    Couturier, J. et al. Расширенное семейство переносчиков аммония в многолетнем тополе. New Phytol. 174 , 137–150 (2007).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 18

    Эллис, Дж.Г., Доддс, П. Н. и Лоуренс, Г. Дж. Роль секретируемых белков в заболеваниях растений, вызываемых ржавчиной, мучнистой росой и головневыми грибами. Curr. Opin. Microbiol. 10 , 326–331 (2007).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 19

    Tuskan, G. et al. Геном черного тополя, Populus trichocarpa . Наука 313 , 1596–1604 (2006).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 20

    Фельтен, Дж.и другие. Эктомикоризный гриб Laccaria bicolor стимулирует образование боковых корней у тополя и Arabidopsis посредством транспорта ауксина и передачи сигналов. Plant Physiol. 151 , 1991–2005 (2009).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 21

    Marchetti, M. et al. Экспериментальная эволюция патогена растений в симбионта бобовых. PLoS Biol. 8 , e1000280.DOI: 10.1371 / journal.pbio.1000280 (2010). Продемонстрирована инактивация одного регуляторного гена, обеспечивающего переход от патогенеза к симбиозу с бобовыми в штамме Ralstonia solanacearum, несущем ризобиальную симбиотическую плазмиду. Полученные данные демонстрируют, что перенос генов и последующая адаптация генома могут иметь решающее значение в эволюции симбионтов .

    PubMed
    PubMed Central
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 22

    Ли-Цзюнь, М.и другие. Сравнительная геномика выявляет подвижные хромосомы патогенности у Fusarium . Природа 464 , 367–373 (2010).

    ADS
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 23

    Шусслер А., Шварцотт Д. и Уокер К. Новый грибной тип, Glomeromycota: филогения и эволюция. Mycol. Res. 105 , 1413–1421 (2001).

    Артикул

    Google ученый

  • 24

    Хиджри, М.& Сандерс, И. Р. Низкое количество копий гена показывает, что грибы арбускулярной микоризы наследуют генетически разные ядра. Природа 433 , 161–163 (2005).

    ADS
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 25

    Croll, D. et al. Несамостоятельное вегетативное слияние и генетический обмен у арбускулярного микоризного гриба Glomus intraradices . New Phytol. 181 , 924–937 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 26

    Баго, Б.и другие. Ядра симбиотических арбускулярных микоризных грибов по данным двухфотонной микроскопии in vivo . Protoplasma 209 , 77–89 (1999).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 27

    Бонфанте П. и Анка И. Растения, микоризные грибы и бактерии: сеть взаимодействий. Annu. Rev. Microbiol. 63 , 363–383 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 28

    Сальвиоли, А.и другие. Эндобактерии влияют на метаболический профиль своего хозяина Gigaspora margarita , арбускулярного микоризного гриба. Environ. Microbiol. DOI: 10.1111 / j.1462-2920.2010.02246.x (2010).

  • 29

    Науманн М., Шусслер А. и Бонфанте П. Облигатные эндобактерии арбускулярных микоризных грибов являются древними наследственными компонентами, родственными молликутам. ISME J. 4 , 862–871 (2010).

    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 30

    Мартин, Ф.и другие. Долгий нелегкий путь к завершению. Glomus intraradices геном. New Phytol. 180 , 747–750 (2008).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 31

    Helber, N. & Requena, N. Экспрессия маркеров флуоресценции DsRed и GFP, слитых с сигналом ядерной локализации, у арбускулярного микоризного гриба Glomus intraradices . New Phytol. 177 , 537–548 (2008).

    CAS
    PubMed

    Google ученый

  • 32

    Балестрини Р. и Ланфранко Л. Экспрессия генов грибов и растений в симбиозе арбускулярной микоризы. Микориза 16 , 509–524 (2006).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 33

    Рекорбе, Г., Роньо, Х., Джанинацци-Пирсон, В. и Дюма-Годо, Э. Грибковые белки в экстрарадикальной фазе арбускулярной микоризы: протеомная картина дробовика. New Phytol. 181 , 248–260 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 34

    Бухер М., Вегмюллер С. и Дрисснер Д. Погоня за структурами малых молекул в передаче сигналов арбускулярной микоризы. Curr. Opin. Plant Biol. 12 , 500–507 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 35

    Харрисон, М.J. & Van Buuren, M. L. Переносчик фосфата из микоризного гриба Glomus versiforme . Nature 378 , 626–629 (1995).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 36

    Hijikata, N. et al. Полифосфат играет центральную роль в быстром и массовом накоплении фосфора в экстрарадикальном мицелии арбускулярного микоризного гриба. New Phytol. 186 , 285–289 (2010).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 37

    Lopez-Pedrosa, A., Gonzalez-Guerrero, M., Valderas, A., Azcon-Aguilar, C. & Ferrol, N. GintAMT1 кодирует функциональный высокоаффинный переносчик аммония, который экспрессируется в экстрарадикальном мицелий Glomus intraradices . Fungal Genetics Biol 43 , 102–110 (2006).

    CAS
    Статья

    Google ученый

  • 38

    Cappellazzo, G., Ланфранко, Л., Фитц, М., Випф, Д. и Бонфанте, П. Характеристика аминокислотной пермеазы из эндомикоризного гриба Glomus mosseae . Plant Physiol. 147 , 429–437 (2008).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 39

    Govindarajulu, M. et al. Перенос азота при арбускулярном микоризном симбиозе. Природа 435 , 819–823 (2005).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 40

    Schussler, A. et al. Характеристика переносчика углеводов из симбиотических грибов гломеромикотана. Природа 444 , 933–936 (2006). Идентифицирован первый известный переносчик гексозы из гриба Glomeromycetes (Geosyphon piriforme), но не из гриба AM. Этот класс переносчиков также может быть ответственным за поглощение растительным сахаром из межфазного компартмента грибами AM .

    ADS
    PubMed
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 41

    Seddas, P. M. A. et al. Связанные с симбиозом гены растений модулируют молекулярные ответы арбускулярного микоризного гриба во время ранних корневых взаимодействий. Мол. Взаимодействие растений и микробов. 22 , 341–351 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 42

    Толлот, М.и другие. Ген STE12, идентифицированный у микоризного гриба Glomus intraradices , восстанавливает инфекционность гемибиотрофного патогена растений. New Phytol. 181 , 693–707 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 43

    Heupel, S. et al. Erl1, новая Era-Like GTPase из Magnaporthe oryzae , необходима для полной вирулентности корней и сохраняется в мутуалистическом симбионте Glomus intraradices . Мол. Взаимодействие растений и микробов. 23 , 67–81 (2010).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 44

    Бекар, Г. и Фортин, Дж. А. Ранние события образования везикулярно-арбускулярной микоризы на корнях, трансформированных Т-ДНК Ri. New Phytol. 108 , 211–218 (1988).

    Артикул

    Google ученый

  • 45

    Акияма, К., Мацузаки К. и Хаяси Х. Сесквитерпены растений вызывают ветвление гиф у арбускулярных микоризных грибов. Природа 435 , 824–827 (2005). Сообщается об идентификации высвобождаемых из корней стриголактонов в качестве стимуляторов ветвления арбускулярных микоризных грибов вблизи корней растений-хозяев .

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 46

    Бессерер, А.и другие. Стриголактоны стимулируют арбускулярные микоризные грибы, активируя митохондрии. PLoS Biol. 4 , 1239–1247 (2006).

    CAS
    Статья

    Google ученый

  • 47

    Gomez-Roldan, V. et al. Стриголактон подавляет ветвление побегов. Природа 455 , 189–194 (2008).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 48

    Умехара, М.и другие. Подавление ветвления побегов новыми терпеноидными гормонами растений. Природа 455 , 195–200 (2008).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 49

    Акияма К., Огасавара С. и Хаяси Х. Структурные требования стриголактонов для ветвления гиф у AM грибов. Physiol растительных клеток. 51 , 1104–1117 (2010).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 50

    Матусова Р., Rani, K., Verstappen, F. W. A., Franssen, M. C. R., Beale, M. H. & Bouwmeester, H. J. Стимуляторы прорастания стриголактонов паразитических растений Striga и Orobanche spp. происходят от каротиноидного пути. Plant Physiol. 139 , 920–934 (2005).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 51

    Navazio, L. et al. Диффузионный сигнал от арбускулярных микоризных грибов вызывает временное повышение содержания кальция в цитозоле в клетках растения-хозяина. Plant Physiol. 144 , 673–681 (2007).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 52

    Kosuta, S. et al. Диффузионный фактор из грибов арбускулярной микоризы индуцирует специфичную для симбиоза экспрессию MtENOD11 в корнях Medicago truncatula . Plant Physiol. 131 , 952–962 (2003).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 53

    Кун, Х., Kuster, H. & Requena, N. Мембранный стероид-связывающий белок 1, индуцированный диффузным грибковым сигналом, имеет решающее значение для микоризации в Medicago truncatula . New Phytol. 185 , 716–733 (2010).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 54

    Олдройд, Г. Э. и Дауни, Дж. А. Кальций, киназы и передача сигналов клубеньков в бобовых. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 5 , 566–576 (2004).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 55

    Kosuta, S. et al. Дифференциальные и хаотические сигнатуры кальция в сигнальном пути симбиоза бобовых. Proc. Natl Acad. Sci. 105 , 9823–9828 (2008).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 56

    Hazledine, S. et al. Нелинейный анализ временных рядов колебаний кальция, вызванных факторами нодуляции: доказательства детерминированного хаоса? PLoS One 4 , e6637.DOI: 10.1371 / journal.pone.0006637 (2009).

    ADS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 57

    Жанр, А., Шабо, М., Тиммерс, Т., Бонфанте, П. и Баркер, Д. Г. Арбускулярные микоризные грибы вызывают новый внутриклеточный аппарат в эпидермальных клетках корня Medicago truncatula до заражения. Растительная клетка 17 , 3489–3499 (2005). В этом исследовании было показано, что клетки эпидермиса корня предвосхищают грибковую инфекцию, формируя столбчатую цитоплазматическую агрегацию (названную аппаратом предварительного проникновения), которая впоследствии направляет гифу через просвет растительных клеток .

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 58

    Chabaud, M. et al. Целенаправленная инокуляция культур корня Medicago truncatula in vitro выявляет экспрессию MtENOD11 на ранних стадиях инфицирования арбускулярными микоризными грибами. New Phytol. 156 , 265–273 (2002).

    CAS
    Статья

    Google ученый

  • 59

    Weidmann, S.и другие. Выявление грибами генов растений, связанных с сигнальной трансдукцией, предшествует становлению микоризы и требует наличия гена dmi3 у Medicago truncatula. Мол. Взаимодействие растений и микробов. 17 , 1385–1393 (2004).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 60

    Siciliano, V. et al. Транскриптомный анализ корней арбускулярной микоризы при разработке аппарата предпроникновения. Plant Physiol. 144 , 1455–1466 (2007).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 61

    Genre, A., Chabaud, M., Faccio, A., Barker, DG & Bonfante, P. Сборка аппарата для предварительного проникновения предшествует и предсказывает паттерны колонизации арбускулярных микоризных грибов в корневой коре обоих Medicago truncatula и Daucus carota . Растительная клетка 20 , 1407–1420 (2008).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 62

    Paszkowski, U. Путешествие через передачу сигналов в арбускулярных микоризных симбиозах. Обзор Тэнсли. New Phytol. 172 , 35–46 (2006).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 63

    Morandi, D., Prado, E., Sagan, M. & Duc, G. Характеристика нового симбиотика Medicago truncatula (Gaertn.) мутанты, а также фенотипическая или генотипическая дополнительная информация о ранее описанных мутантах. Mycorrhiza 15 , 283–289 (2005).

    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 64

    Pumplin, N. et al. Medicago truncatula Вапирин — новый белок, необходимый для арбускулярного микоризного симбиоза. Plant J. 61 , 482–494 (2010).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 65

    Такеда, Н.и другие. Субтилазы апопластных растений поддерживают развитие арбускулярной микоризы у лотоса Lotus japonicus . Plant J. 58 , 766–777 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 66

    Джавот, Х., Пенметса, Р. В., Терзаги, Н., Кук, Д. Р. и Харрисон, М. Дж. A Medicago truncatula транспортер фосфата, необходимый для арбускулярного микоризного симбиоза. Proc.Natl. Акад. Sci. 104 , 1720–1725 (2007). Показано, что функциональность локализованного в арбускуле транспортера фосфата PT4 необходима для правильного развития арбускул. Арбускулы у мутантов pt4 разлагаются растением до своего созревания, это указывает на то, что развитие арбускул и продолжительность жизни зависят от их эффективности в переносе P .

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 67

    Zhang, Q., Блейлок, Л. А. и Харрисон, М. Дж. Два транспортера Medicago truncatula Half-ABC необходимы для развития арбускул в симбиозе арбускулярной микоризы. Растительная клетка 22 , 1483–1497 (2010). Сообщается о мутанте Medicago truncatula, низкорослой арбускуле (str), нарушенной в развитии арбускул, но демонстрирующей фенотип клубеньков дикого типа, что свидетельствует о независимой регуляции SYM. STR и STR2 кодируют ABC транспортеры половинного размера, которые локализуются в периарбускулярной мембране .

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 68

    Памплин, Н. и Харрисон, М. Дж. Визуализация живых клеток выявляет периарскулярные мембранные домены и расположение органелл в корнях Medicago truncatula во время арбускулярного микоризного симбиоза. Plant Physiol. 151 , 809–819 (2009).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 69

    Страк, Д.& Фестер, Т. Изопреноидный метаболизм и реорганизация пластид в корнях арбускулярной микоризы. New Phytol. 172 , 22–34 (2006).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 70

    Бонфанте П. Анатомия и морфология микоризы VA. В VA Mycorrhiza , (редакторы Powell, C. L., Bagyaraj, D. J.) 5–33 (CRC Press, Бока-Ратон, Флорида, 1984).

  • 71

    Liu, J. Y. et al.Профилирование транскриптов в сочетании с анализом пространственной экспрессии выявляет гены, участвующие в различных стадиях развития арбускулярного микоризного симбиоза. Растительная клетка 15 , 2106–2123 (2003).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 72

    Kuster, H. et al. Идентификация и регуляция экспрессии симбиотически активированных генов бобовых, 2007. Phytochemistry 68 , 8–18 (2007).

    PubMed
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 73

    Gomez, S. K. et al. Medicago truncatula и Glomus intraradices Экспрессия гена в кортикальных клетках, несущих арбускулы, в симбиозе арбускулярной микориз. BMC Plant Biol. 9 , 10 (2009).

    PubMed
    PubMed Central
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 74

    Гимиль, С.и другие. Сравнительная транскриптомика риса показывает древний образец реакции на микробную колонизацию. PNAS 102 , 8066–8070 (2005).

    ADS
    PubMed
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 75

    Guether, M. et al. Полногеномное перепрограммирование регуляторных сетей транспорта клеточной стенки и биогенеза мембран во время арбускулярного микоризного симбиоза у лотоса Lotus japonicus . New Phytol. 182 , 200–212 (2009a).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 76

    Guether, M. et al. Микоризный переносчик аммония из Lotus japonicus поглощает азот. Plant Physiol. 150 , 73–83 (2009b).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 77

    Лю Дж.и другие. Арбускулярный микоризный симбиоз сопровождается локальными и системными изменениями экспрессии генов и повышением устойчивости побегов к болезням. Plant J. 50 , 529–544 (2007).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 78

    Fiorilli, V. et al. Глобальные профили экспрессии генов и генов клеточного типа в растениях томата, колонизированных арбускулярным микоризным грибом. New Phytol. 184 , 975–987 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 79

    Baier, M.C. et al. Нокдаун симбиотической синтазы сахарозы tSucS1 влияет на созревание и поддержание арбускул в микоризных корнях Medicago truncatula . Plant Physiol. 152 , 1000–1014 (2010).

    ADS
    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 80

    Gutjahr, C.& Paszkowski, U. Весы на балансе: жасмоновая кислота и передача сигналов салициловой кислоты во взаимодействиях корень-биотроф. Мол. Взаимодействие растений и микробов. 22 , 763–772 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 81

    Hause, B. & Schaarschmidt, S. Роль жасмонатов в мутуалистическом симбиозе между растениями и почвенными микроорганизмами. Фитохимия 70 , 1589–1599 (2009).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 82

    Gua, M. et al. Анализ экспрессии предполагает потенциальную роль микроРНК в передаче сигналов фосфатной и арбускулярной микориз в Solanum lycopersicum . Physiol. Завод. 138 , 226–237 (2010).

    Артикул
    CAS

    Google ученый

  • 83

    Brancheid, A. et al. Паттерн экспрессии предполагает роль MiR399 в регуляции клеточного ответа на локальное увеличение Pi во время арбускулярного микоризного симбиоза. МПМИ 23 , 915–926 (2010).

    Артикул
    CAS

    Google ученый

  • 84

    López-Ráez, J. A. et al. Гормональные и транскрипционные профили подчеркивают общие и дифференциальные ответы хозяина на два арбускулярных микоризных гриба и регуляцию пути оксилипина 2. J. Exp. Бот. 61 , 2589–2601 (2010).

    PubMed
    PubMed Central
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 85

    Фаммартино, А.и другие. Характеристика пути биосинтеза дивинилового эфира, специфически связанного с патогенезом табака 1. Plant Physiol. 143 , 378–388 (2007).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 86

    Позо, М. Дж. И Азкон-Агилар, К. Выявление резистентности, вызванной микоризой. Curr. Opin. Plant Biol. 10 , 393–398 (2007).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 87

    Бонфанте, П.И Жанр, А. Растения и арбускулярные микоризные грибы: эволюционно-эволюционная перспектива. Trends Plant Sci. 13 , 492–498 (2008).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 88

    Ligrone, R. et al. Ассоциации гломеромикотов печеночников: молекулярный, клеточный и таксономический анализ. г. J. Bot. 94 , 1756–1777 (2007).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 89

    Fonseca, H.M.A.C. и Бербара, Р.Л.Л. Образует ли Lunularia cruciata симбиотические отношения с Glomus proliferum или G. intraradices ? Myc. Res. 112 , 1063–1068 (2008).

    Артикул

    Google ученый

  • 90

    Wang, B. et al. Наличие трех генов микоризы у общего предка наземных растений предполагает ключевую роль микоризы в заселении земли растениями. New Phytol. 186 , 514–525 (2010). Одно из первых экспериментальных свидетельств древности симбиоза AM .

    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 91

    Chen, C., Fan, C., Gao, M. & Zhu, H. Древность и функция CASTOR и POLLUX, генов, кодирующих двойной ионный канал, ключевых для эволюции корневых симбиозов у ​​растений. Plant Physiol. 149 , 306–317 (2009).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

  • 92

    Klironomos, J. N. et al. Резкий рост атмосферного CO2 переоценивает реакцию сообщества в модельной системе растение-почва. Природа 433 , 621–624 (2005).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 93

    Sawers, R.J., Gutjahr, C. & Paszkowski, U.Зерновая микориза: древний симбиоз в современном сельском хозяйстве. Trends Plant Sci. 13 , 93–97 (2008).

    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 94

    Маркманн, К., Гичей, Г. и Парниске, М. Функциональная адаптация рецептор-киназы растений проложила путь для эволюции внутриклеточного симбиоза корней с бактериями. Plos Biology 6 , 497–506 (2008).

    CAS
    Статья

    Google ученый

  • 95

    Хаяси Т.и другие. Доминирующая функция CCaMK во внутриклеточной аккомодации бактериальных и грибковых эндосимбионтов. Plant J. 63 , 141–154 (2010).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central

    Google ученый

  • 96

    Madsen, L.H. et al. Молекулярная сеть, управляющая органогенезом клубеньков и инфекцией у модельного бобового Lotus japonicus. Nat. Commun. 1 , 10 (2010).

    PubMed
    Статья
    CAS

    Google ученый

  • 97

    Яно, К.и другие. ЦИКЛОПЫ, посредник симбиотической внутриклеточной аккомодации. PNAS 105 , 20540–20545 (2008).

    ADS
    CAS
    PubMed
    Статья

    Google ученый

  • 98

    Gutjahr, C. et al. Передача сигналов, специфичных для арбускулярной микоризы, в рисе выходит за рамки общего сигнального пути симбиоза. Растительная клетка 20 , 2989–3005 (2008).

    CAS
    PubMed
    PubMed Central
    Статья

    Google ученый

    • NYBG.org: Скрытые партнеры: микоризные грибы и растения

    Скрытые партнеры: микоризные грибы и растения
    NYBG Herbarium Intern Мэтью Пейс

    Что такое микориза?

    Если вы когда-либо наслаждались оттенком дуба, украшали сосну, ель или пихту Дугласа в качестве рождественской елки, восхищались красотой орхидеи или ели гриб черники или лисички, вы получили пользу от скрытого мира микоризной грибки, мир, который делает возможным выживание большинства наземных растений Земли.

    Микоризы — это симбиотические отношения, которые образуются между грибами и растениями. Грибы колонизируют корневую систему растения-хозяина, обеспечивая повышенную способность абсорбировать воду и питательные вещества, в то время как растение снабжает гриб углеводами, образующимися в результате фотосинтеза. Микориза также обеспечивает растению-хозяину повышенную защиту от определенных патогенов.

    Примерно 90% всех сосудистых наземных растений живут в той или иной ассоциации с микоризными грибами. Микоризные ассоциации видны в летописи окаменелостей и считаются одним из факторов, которые позволили ранним наземным растениям, включая Aglaophyton major (одно из первых наземных растений), завоевать землю.

    Микоризные грибы охватывают многие основные группы царства грибов и в прошлом были разделены на две неэволюционно связанные группы: эктотрофные и эндотрофные на основе положения гиф грибов по отношению к тканям корней растений. Эктомикоризные грибы обволакивают клетки корня, но обычно не проникают в них (внеклеточные). Эндомикоризные грибы проникают и проникают в клетки корня растения (внутриклеточно).

    Современные исследования привели к выявлению семи типов микоризных грибов, разделивших старые традиционные группы.Новая номенклатура часто более точна и специфична для связанных с ней таксонов растений. Относительно однородная группа эктомикориз в значительной степени сохраняется с добавлением только подгруппы эктендомикоризы. Группа эндомикоризов была ликвидирована, но теперь распознаются определенные типы: пузырно-арбускулярная микориза, микориза орхидей и те, которые связаны с вересковыми (семейство черники): арбутоидная, монотропоидная и эрикоидная микориза.

    Какие преимущества микоризные грибы предлагают растениям?

    Грибы являются гетеротропными организмами и должны поглощать пищу.Грибы также обладают способностью легко поглощать такие элементы, как фосфор и азот, которые необходимы для жизни. Растения автотропны, они производят пищу в виде углеводов в процессе фотосинтеза. Однако растения часто испытывают трудности с получением и усвоением многих основных питательных веществ, необходимых для жизни, в частности азота и фосфора.

    Чтобы максимизировать способность обоих организмов к процветанию, большинство растений позволяют микоризным грибам колонизировать свои корни и даже требуют от них.В этих симбиотических и интимных отношениях гифы гриба значительно увеличивают площадь поверхности, которая открыта для поглощения питательных веществ и воды, увеличивая доступ растений к этим важным соединениям и элементам. В свою очередь, растение снабжает гриб углеводами для использования в качестве энергии.

    Эта система взаимозависимости приобрела множество форм и теперь охватывает большинство наземных растений и грибных групп. Каждая группа микоризных грибов взаимодействует и колонизирует своего ботанического хозяина по-своему.Эти системы обмена энергией и питательными веществами часто очень сложны и очень важны с экологической точки зрения, и лишь недавно были тщательно изучены. В результате их часто плохо понимают.

    Для простоты эктомикориза должна подробно обсуждаться на остальной части сайта.

    Страница 2: Что такое эктомикориза?

    Растения, не являющиеся хозяевами: являются ли они участниками микоризных сетей?

    Доступно онлайн 24 июня 2021 г.

    Основные моменты

    •

    Гифы микориз могут проникать или колонизировать корни растений, не являющихся хозяевами, без образования типичных микоризных структур.

    •

    На рост растений и потребление питательных веществ могут по-разному влиять три составляющие: хозяин, микоризные грибы и нехозяева.

    •

    Растения, не являющиеся хозяевами, колонизированные гифами AM, патогенными и эндофитными грибами, показали различные паттерны молекулярного диалога.

    •

    Мы предполагаем, что растения, не являющиеся хозяевами, также участвуют в микоризных сетях, и обсуждаем будущие перспективы в этой области.

    Abstract

    Общие микоризные сети (CMN), которые соединяют отдельные растения одного или разных видов вместе, играют важную роль в транспортировке питательных веществ и сигналов, а также в организации сообщества растений.Однако около 10% наземных растений не являются микоризными видами, корни которых не образуют хорошо известных типов микоризы; и каждый микоризный гриб может колонизировать только ограниченное количество видов растений, что приводит к появлению множества растений, не являющихся хозяевами, которые не могут установить типичный микоризный симбиоз с конкретным микоризным грибком. Остается неясным, могут ли и каким образом немикоризные или нехозяева растения участвовать в CMNs. Здесь мы суммируем исследования, посвященные опосредованному микоризой взаимодействию хозяина и растения, не являющегося хозяином.Доказательства показали, что некоторые поддерживаемые хозяином как арбускулярные микоризные (AM), так и эктомикоризные (EM) гифы могут получить доступ к корням растений, не являющихся хозяевами, без образования типичных микоризных структур, в то время как такая нетипичная микоризная колонизация часто подавляет рост, но усиливает индуцированную систему. устойчивость растений, не являющихся хозяевами. Между тем, рост хозяина также по-разному влияет в зависимости от вида растений и грибов. Молекулярный анализ показал, что колонизация AMF не-хозяевами отличается от колонизации патогенными и эндофитными грибами, а гифы в корнях, не являющихся хозяевами, могут быть живыми и выполнять некоторые неизвестные функции.Таким образом, мы предполагаем, что растения, не являющиеся хозяевами, также являются важными игроками CMN. Использование немикоризных модельных видов Arabidopsis, трехчастной системы культивирования и новых технологий, таких как наномасштабная вторичная ионная масс-спектрометрия и мультиомикс, для изучения транспорта питательных веществ и сигналов между растениями-хозяевами и не-хозяевами через CMNs может дать новое понимание механизмов лежащие в основе преимущества систем выращивания сельскохозяйственных культур и агролесоводства, а также укоренение и стабильность растительных сообществ.

    Ключевые слова

    Колонизация

    Микоризные сети

    Не-хосты

    Трехстороннее взаимодействие

    Рекомендуемые статьиЦитирующие статьи (0)

    © 2021 Институт ботаники Куньмин Китайской академии наук.Издательские услуги Elsevier B.V. от имени KeAi Communications Co., Ltd.

    Рекомендуемые статьи

    Цитирующие статьи

    Mycorrhizae

    Нет надежного способа гарантировать
    естественные микоризные популяции, но для увеличения количества
    грибки, соблюдайте пару основных правил. При посадке аборигена пустыни сделайте
    убедитесь, что корневой ком содержит родную почву. Вот где
    обитают микоризные грибы; без грибков не может быть
    ассоциации.

    Что не менее важно, будьте очень осторожны при использовании
    пестициды, особенно фунгициды. Не вносите их в почву.
    Фунгициды убивают все встречающиеся грибки. Хотя они могут быть эффективными
    против болезней растений, они могут уничтожать полезные грибы и вызывать серьезные
    проблемы для выживания растений.

    Ссылки:

    Аллен М. Ф. 1991. Экология микоризы (Кембриджские исследования в
    Экология).Издательство Кембриджского университета. Кембридж, Великобритания.

    Jordan, N.R., J. Zhang, and S. Huerd. 2000. Арбускулярно-микоризный.
    грибы: потенциальная роль
    в борьбе с сорняками. Исследования сорняков. 40: 397-410.

    Mathur, N. and A. Vyas. 2000. Влияние арбускулярных микориз на
    производство биомассы, поглощение питательных веществ и физиологические изменения у зизифуса
    mauritiana Lam. под водным стрессом. 2000. Журнал засушливых сред,
    45: 191-195.

    Parniske, M. 2000. Внутриклеточное размещение микробов растениями: a
    общая программа развития симбиоза и болезни? Текущее мнение в
    биология растений.
    3: 320-328.

    Rabie, G.H. 1998. Индукция устойчивости к грибковым заболеваниям у Vicia faba.
    путем двойной инокуляции Rhizobium leguminosarum и везикулярно-арбускулярной
    микоризные грибы.
    Mycopathologia 141: 159-166.

    http: // invam.caf.wvu.edu/
    (9 мая 2001 г.) [Веб-сайт:
    Международная коллекция культур арбускулярных и везикулярно-арбускулярных
    Микоризные грибы.

    http://www.ars.usda.gov/is/AR/archive/may01/fungi0501.htm
    (15 мая, г.
    2001) (веб-сайт журнала сельскохозяйственных исследований).

    границ | От редакции: Связь микоризосферы: микоризные грибы и эндофитные грибки-растения взаимодействия

    Микобиомы растений

    Растения не существуют как отдельные объекты, их следует рассматривать как сложное сообщество с микробами и другими организмами, где ткани растений образуют различные ниши для микробов.Одна из основных взаимосвязей касается взаимодействия растений и грибов, которое варьируется от патогенности до взаимовыгодных симбиозов. Сбалансированное состояние (гомеостаз) этих взаимодействий важно для поддержания растения, а также для общего здорового состояния окружающей среды. Микоризные ассоциации — хорошо изученные примеры взаимовыгодного симбиоза корневых грибов (Ferlian et al., 2018; Gehring, Johnson, 2018). Причины установления взаимного симбиоза только начинают пониматься на молекулярном уровне (Мелло и Балестрини).Связь между эндо- и эктомикоризой и соответствующими растениями-хозяевами (Raudaskoski and Kothe, 2015; Luginbuehl and Oldroyd, 2017; Garcia et al., 2018, и цитаты в нем) и влияние на уровни фитогормонов и локализованную доставку (см. Boivin et al. al., 2016; MacLean et al., 2017) были в центре внимания нескольких недавних отчетов. Но даже в этом случае полное понимание этих взаимосвязей может быть достигнуто только путем исследования эффектов различных штаммов одного и того же вида грибов (Sharma et al.).

    Что касается корней, а также надземных тканей растений, эндофитные грибы можно рассматривать как примеры специфической совместной эволюции, при условии, что термин «эндофитные» используется в его sensu strictu (подробный комментарий см. В Kothe and Dudeja , 2011). Чтобы доказать эндофитное поведение, необходимо соблюдать постулаты Коха, а тканевую специфичность для повторного заражения можно использовать как метод, позволяющий отличить настоящие эндофиты от простого совпадения (Wȩżowicz et al., 2017; Domka et al., 2018; Ważny и другие., 2018). Признаки эндофитов, которые не вызывают симптомов у здорового растения, четко отделяют их от фитопатогенных грибов, однако необходимо соблюдать осторожность, поскольку их влияние на симбиоз может варьироваться в зависимости от вида / разновидности партнера и условий окружающей среды. Для эндофитных грибов знания гораздо более ограничены по сравнению с микоризой, хотя роль передачи сигналов стриголактона представлена ​​Rozpądek et al.

    Известны временные сдвиги в популяциях грибов, ассоциированных с растениями.Пример микоризного симбиоза — молодые деревья с эндомикоризными симбионтами, которые позже заменяются специфическими эктомикоризными ассоциациями (Knoblochová et al., 2017; Bachelot et al., 2018). В течение 4 недель в корнях Picea abies и Pinus sylvestis становятся видны пузырьки и гифы, что приводит к усилению развития главного корня и увеличению вторичных корней до 300%. Эти эффекты сами по себе увеличивают вероятность на более поздней стадии образования эктомикоризы, которая является единственной формой микоризы, наблюдаемой у зрелой сосны и ели.После установления эктомикоризы появляется череда грибковых партнеров. Во-первых, привлекаются быстрорастущие грибы с широким кругом хозяев и репродуктивной стратегией; позже привлекаются более медленные, но более специфичные эктомикоризные грибы, действующие в соответствии со стратегией наращивания. Для ели это привело бы к замене, например, Cenococcum geophilum (см. De Freitas Periera et al.) Или Pisolithus tinctorius специфическими для хозяина грибами, такими как T. Vacinum .

    Мульти-омики в молекулярной коммуникации грибов и растений

    Микобионты и их хозяева будут постоянно общаться, чтобы установить и поддерживать симбиоз.Сигналы воспринимаются и приводят к изменению экспрессии генов. Выделяемые из организма белки или метаболиты стимулируют партнера. Таким образом, будет видно многоуровневое взаимодействие с измененными паттернами транскриптома, протеома и метаболома. Их можно визуализировать с помощью таких методов, как транскриптомика (Fiorilli et al., 2016; Nagabhyru et al., 2018), протеомика (Sebastiana et al., 2017; Shrivastava et al., 2018), метаболомика (Hill et al., 2018). ; Maciá-Vicente et al., 2018) или их комбинации (e.г., Ларсен и др., 2016). Поскольку секретируемые белки могут быть важны для обмена сигналами, можно ожидать, что секретомика идентифицирует эффекторные белки, которыми обмениваются симбионт и хозяин (Doré et al., 2015; Wagner et al., 2015). Обмениваемые летучие вещества относятся к подгруппе метаболитов для обмена сигналами (Ditengou et al., 2015; Pistelli et al., 2017). Доказано, что сочетание данных трансатома и протеома (Sharma et al.), А также мультиомики существенно улучшает качество предсказания симбиотической молекулярной сети (Vijayakumar et al., 2016).

    Взаимодействия между симбиотическими грибами и растениями в производстве вторичных метаболитов (Ludwig-Müller, 2015; González-Menéndez et al., 2016) демонстрируют сложные взаимоотношения между симбиотическими партнерами. В дополнение к двойному взаимодействию, связь расширяется за счет дополнительных грибков или бактерий, которые одновременно встречаются в окружающей среде.

    Взаимодействие с несколькими партнерами

    Обычно растение и гриб не одни в партнерстве, но дополнительные взаимодействия с бактериями или другими грибами будут влиять на результат этих ассоциаций в природе.Эта сложная взаимосвязь отражена в концепции микоризосферы, где корни растений и гифы микоризного партнера встречаются с другими почвенными микроорганизмами. Эти дополнительные взаимодействия вблизи корня необходимо учитывать при изучении перекрестных помех (Vannini et al., 2016; Wagner et al., 2016).

    Фитогормоны, продуцируемые в микоризосфере, могут изменять физиологию симбиотических партнеров и способствовать образованию новой микоризы (Wagner et al., 2015). Например, эктомикоризная Tricholoma Vacinum продуцирует ауксин индол-3-уксусную кислоту (ИУК), которая стимулирует микоризацию (Krause et al., 2015). Кроме того, экзогенное присутствие фитогормона способствует ветвлению, что приводит к усилению образования сети Хартигга во время симбиоза (Krause et al., 2015). Более того, эктомикоризация может быть обращена ассоциированными грибами, которые продуцируют соединения, ингибирующие ИУК (Hause and Saarschmidt, 2009). С почвенными зигомицетами происходит трехстороннее взаимодействие, в котором производный зигомицетов метаболит, D-оренон, индуцирует переносчик, который способствует увеличению выведения ИУК микоризным грибом, T.Vacinum (Wagner et al., 2016). Почвенные бактерии также способны к биосинтезу ауксина, в основном при индукции триптофаном через корневые экссудаты . Поскольку ИУК увеличивает ветвление эктомикоризных грибов, некоторые из них были названы бактериями-помощниками микоризы (Frey-Klett et al., 2016). Теперь ясно, что системы связи с несколькими партнерами развивались и присутствуют в любой среде обитания.

    Подобно симбионтам, фитопатогены также действуют на через фитогормы , например, индуцируя системно приобретенную устойчивость у растений-хозяев (Scholz et al.). Сходные механизмы перекрестного взаимодействия могут быть выведены из сравнения патосистем с эндофитным или микоризным симбиозом.

    Молекулярные реакции на стрессы окружающей среды

    Помимо биотических взаимодействий, формирующих микобиом растений, абиотические факторы, безусловно, влияют на взаимное, комменсальное или патогенное взаимодействие. Условия окружающей среды могут влиять на микобиомы растений, и эти эффекты более вероятно наблюдаются при неблагоприятных условиях, таких как ограничение питательных веществ, засуха, засоление или другие стрессы, например токсичность металлов (Kumar and Verma, 2018; Shi et al., 2018). Молекулярный фон распознавания стресса и передачи сигнала внутри эндомикоризы описан Sun et al. и пример эндофитов, изменяющих подвижность фосфатов в микоризосфере, дан Baum et al. Молекулярный фон распознавания стресса и передачи сигнала с эндомикоризной ассоциацией описан Sun et al. как пример того, как эндофиты изменяют подвижность фосфатов в микоризосфере (Baum et al.).

    Экологические стрессы, такие как загрязнение почвы металлами, и это лишь один пример, могут нейтрализоваться микоризными и эндофитными ассоциациями.Была показана молекулярная роль гидрофобинов, небольших амфипатических белков, которые украшают клеточную стенку мицелия, подвергающегося воздействию воздуха. Исследование Sammer et al. о повышении регуляции различных гидрофобинов в течение жизненного цикла микоризного гриба, подвергающегося загрязнению металлами, иллюстрирует их защитный эффект. В этом исследовании биотическое взаимодействие также характеризуется летучими веществами и экссудатами из дерева-хозяина, индуцирующими связанные с микоризой гены гидрофобина (Sammer et al., 2016).

    Производство переносчиков, а также внутриклеточное хранение металлов иллюстрируют специфические адаптивные ответы у грибов.Многие грибы способны нести повышенную металлическую нагрузку, если выращиваются на загрязненной металлом субстрате. Ярким примером являются грибы, которые показали высокое содержание цезия при сборе с территорий выпадения осадков после аварии на Чернобыльской АЭС. Теперь этому наблюдению доступно молекулярное объяснение (см. Benes et al.). Для металлов, которые не только токсичны, но и необходимы для роста при более низких концентрациях, например цинка, требуется наличие специальной системы поглощения и хранения. Действительно, для цинка такая система была описана для эктомикоризного гриба Suillus luteus (Coninx et al.). В качестве дополнительной изюминки есть грибы, влияющие на взаимный симбиоз бактерий с растениями. Пример этого показан Thiem et al. где показано влияние микробиома, в том числе микобиома, на актиноризное взаимодействие между Frankia и ольхой ( Alnus glutinosa ) в условиях засоления.

    Заявки на растущий спрос на устойчивое сельское и лесное хозяйство

    Антропогенное воздействие, включая промышленное загрязнение и традиционное и органическое сельское хозяйство, уже повлияло на микробиом почвы, что привело к снижению качества почвы и питательной ценности сельскохозяйственных культур.При этом возникла необходимость в использовании ряда химикатов, таких как удобрения и пестициды, чтобы избежать распространения нежелательных патогенных микробов. Эти вещества влияют не только на врагов растительных микробов, но и на дружественные им микробы, которые помогают растению установить гомеостаз и достичь питательных качеств продуктов, которые поддерживают здоровье потребителей. Двадцать первый век дает нам возможности для разработки новых и инновационных методов восстановления почвы и обновления микробиоты растений (см.г., Verzeaux et al., 2017; Campos et al., 2018). Однако, чтобы добиться успеха, производители продуктов питания и древесины должны лучше понимать молекулярную связь между грибами и растением-хозяином, что приводит к конкурентным преимуществам именно в условиях абиотического стресса. Результаты могут предоставить решения проблем, усугубляющих устойчивое сельское и лесное хозяйство, особенно в постоянно меняющихся условиях окружающей среды (Shinde et al., 2018).

    Повторное внедрение защитных микробов может быть достигнуто с помощью стратегий биоаугментации, которые позволяют им создавать оптимальные условия для роста сельскохозяйственных культур в суровых условиях (см. Treu and Falandysz, 2017) и сокращать использование воды, удобрений и пестицидов.Наиболее распространенными обитателями растений являются эндофиты, которые при правильном выборе могут быть мощным средством борьбы с патогенами и абиотическими факторами (см. French, 2017). Они также поддерживают микоризу, которая, в свою очередь, способствует росту растений и способствует устойчивости к засолению, загрязнению, засухе, экстремальным температурам, повышенному содержанию CO 2 и т. Д. (См., Например, Dhawi et al., 2017). Обеспечение тщательно отобранными микробами и применение соответствующих методов ведения сельского хозяйства / лесоводства, которые в настоящее время осуществимы, могут снизить текущее интенсивное использование удобрений при сохранении окружающей среды, благоприятной для здоровья человека.Хотя в настоящее время взаимодействие грибов и бактерий с растениями лучше изучено, все еще существует потребность в более глубоком понимании взаимодействия между бактериями и грибами, грибов с другими грибами и их взаимодействия с растениями. Кроме того, наведение более прочных мостов между бактериологами и микологами поможет извлечь выгоду из их дополнительных навыков, что подтверждается работой над ролью стриголактонов (см. De Cuyper and Goormachtig, 2017).

    Авторские взносы

    Все перечисленные авторы внесли существенный, прямой и интеллектуальный вклад в работу и одобрили ее к публикации.

    Заявление о конфликте интересов

    Авторы заявляют, что исследование проводилось при отсутствии каких-либо коммерческих или финансовых отношений, которые могут быть истолкованы как потенциальный конфликт интересов.

    Список литературы

    Бачелот, Б., Уриарте, М., Мускарелла, Р., Фореро-Монтанья, Дж., Томпсон, Дж., Макгуайр, К. и др. (2018). Предполагается, что ассоциации между арбускулярными микоризными грибами и проростками будут меняться в зависимости от сукцессионного статуса дерева. Экология 99, 607–620.DOI: 10.1002 / ecy.2122

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Boivin, S., Fonouni-Farde, C., and Frugier, F. (2016). Как фитогормоны ауксина и цитокинина модулируют взаимодействие корневых микробов. Фронт. Plant Sci. 7: 1240. DOI: 10.3389 / fpls.2016.01240

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Кампос, П., Бори, Ф., Корнехо, П., Лопес-Раес, Х.А., Лопес-Гарсия, А., и Сегель, А. (2018). Эффективность поглощения фосфора связана с корневыми признаками: является ли микоризный симбиоз ключевым фактором при выращивании пшеницы и ячменя? Фронт.Plant Sci. 9: 752. DOI: 10.3389 / fpls.2018.00752

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Де Кайпер, К., Гурмахтиг, С. (2017). Стриголактоны в ризосфере: друг или враг? Мол. Взаимодействие с растительными микробами. 30, 683–690. DOI: 10.1094 / MPMI-02-17-0051-CR

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Дхави, Ф., Датта, Р., и Рамакришна, В. (2017). Протеомика дает представление о биологических путях, измененных бактериями, способствующими росту растений, и арбускулярной микоризой в сорго, выращиваемом в маргинальной почве. Биохим. Биофиз. Acta Proteins Proteom. 1865, 243–251. DOI: 10.1016 / j.bbapap.2016.11.015

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Дитенгу, Ф. А., Мюллер, А., Розенкранц, М., Фельтен, Дж., Ласок, Х., ван Дорн, М. М., и др. (2015). Изменчивая передача сигналов сесквитерпенами от эктомикоризных грибов перепрограммирует архитектуру корня. Nat. Commun. 6: 6279. DOI: 10.1038 / ncomms7279

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Домка, А., Rozpądek, P., Ważny, R., and Turnau, K. (2018). Mucor sp. — эндофит Brassicaceae, способный выживать в местах, богатых токсичными металлами. Дж. Базовый микробиол . DOI: 10.1002 / jobm.201800406. [Epub перед печатью].

    CrossRef Полный текст

    Doré, J., Perraud, M., Dieryckx, C., Kohler, A., Morin, E., Henrissat, B., et al. (2015). Сравнительная геномика, протеомика и транскриптомика позволяют по-новому взглянуть на экзопротеом базидиомицета Hebeloma cylindrosporum и его участие в эктомикоризном симбиозе. New Phytol. 208, 1169–1187. DOI: 10.1111 / Nph.13546

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ферлиан О., Биэр А., Бонфанте П., Бускот Ф., Эйзенхауэр Н., Фернандес И. и др. (2018). Расширение исследовательских сетей по микоризе для взаимной выгоды. Trends Plant Sci. 23, 975–984. DOI: 10.1016 / j.tplants.2018.08.008

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Фиорилли В., Бельмондо С., Худжа Х.Р., Абба, С., Фаччио, А., Дагино, С. и др. (2016). RiPEIP1, ген арбускулярного микоризного гриба Rhizophagus irregularis , предпочтительно экспрессируется в planta и может участвовать в колонизации корней. Mycorrhiza 26, 609–621. DOI: 10.1007 / s00572-016-0697-0

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Фрей-Клетт, П., Гарбай, Дж., И Таркка, М. (2016). Еще раз о вспомогательных бактериях микоризы. New Phytol. 176, 22–36. DOI: 10.1111 / j.1469-8137.2007.02191.x

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст

    Гарсия, К., Дело, П. М., и Коуп, К. Р. (2018). Молекулярные сигналы, необходимые для установления и поддержания эктомикоризного симбиоза. New Phytol. 208, 79–87. DOI: 10.1111 / Nph.13423

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Геринг, К. А., Джонсон, Н. С. (2018). Помимо ICOM8: перспективы развития микоризных исследований с 2015 по 2017 год. Mycorrhiza 28, 197–201. DOI: 10.1007 / s00572-017-0818-4

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Гонсалес-Менендес, В., Перес-Бонилья, М., Перес-Виктория, И., Мартин, Дж., Муньос, Ф., Рейес, Ф. и др. (2016). Многокомпонентный анализ дифференциальной индукции профилей вторичных метаболитов у грибковых эндофитов. Молекулы 21: 234. DOI: 10.3390 / молекулы21020234

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Хауз, Б., и Сааршмидт, С. (2009). Роль жасмонатов в мутуалистических симбиозах растений и почвенных микроорганизмов. Фитохимия 70, 1589–1599. DOI: 10.1016 / j.phytochem.2009.07.003

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Хилл, Э. М., Робинсон, Л. А., Абдул-Сада, А., Ванберген, А. Дж., Ходж, А., и Хартли, С. Э. (2018). Арбускулярные микоризные грибы и химическая защита растений: влияние колонизации на наземные и подземные метаболомы. Дж.Chem. Ecol. 44, 198–208. DOI: 10.1007 / s10886-017-0921-1

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Knoblochová, T., Kohout, P., Püschel, D., Doubková, P., Frouz, J., Cajthaml, T., et al. (2017). Асимметричный ответ корневых грибковых сообществ арбускулярной микоризной травы и эктомикоризного дерева на их сосуществование в первичной сукцессии. Mycorrhiza 27, 775–789. DOI: 10.1007 / s00572-017-0792-x

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Коте, Э., и Дудея, С.С. (2011). От редакции: взаимодействие растений и микробов. J. Basic Microbiol. 51: 4. DOI: 10.1002 / jobm.2011

  • CrossRef Полный текст

    Краузе К., Хенке К., Асиимве Т., Ульбрихт А., Клеммер С., Шахчабель Д. и др. (2015). Биосинтез и секреция индол-3-уксусной кислоты и ее морфологические эффекты на эктомикоризу ели Tricholoma Vacinum -ель. заявл. Окружающая среда . Microbiol 81, 7003–7011. DOI: 10.1128 / AEM.01991-15

    CrossRef Полный текст

    Ларсен, П. Е., Сридасьям, А., Триведи, Г., Десаи, С., Дай, Ю., Чеке, Л. Дж. И др. (2016). Многокомпонентный подход определяет молекулярные механизмы микоризного взаимодействия растений и грибов. Фронт. Plant Sci. 6: 1061. DOI: 10.3389 / fpls.2015.01061

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Luginbuehl, L.H., и Oldroyd, G.E.D. (2017). Понимание арбускулы, лежащей в основе эндомикоризных симбиозов у ​​растений. Curr. Биол. 27, R952 – R963. DOI: 10.1016 / j.cub.2017.06.042

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Maciá-Vicente, J. G., Shi, Y. N., Cheikh-Ali, Z., Grün, P., Glynou, K., Kia, S.H., et al. (2018). Хемотаксономия корневых эндофитных грибов на основе метаболомики для обнаружения натуральных продуктов. Environ. Microbiol. 20, 1253–1270. DOI: 10.1111 / 1462-2920.14072

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Маклин, А.М., Браво А. и Харрисон М. Дж. (2017). Сигнальные и метаболические пути растений, обеспечивающие арбускулярный микоризный симбиоз. Растительная клетка 29, 2319–2335. DOI: 10.1105 / tpc.17.00555

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Нагабхиру П., Динкинс Р. Д. и Шардл К. (2018). Транскриптомика симбиоза Epichloë -трава на вегетативной и репродуктивной стадиях хозяина. Мол. Растительный Микроб Взаимодействовать . DOI: 10.1094 / MPMI-10-17-0251-R.[Epub перед печатью].

    CrossRef Полный текст

    Пистелли, Л., Уливьери, В., Джованелли, С., Авио, Л., Джованнетти, М., и Пистелли, Л. (2017). Грибы арбускулярной микоризы изменяют содержание и состав вторичных метаболитов в Bituminaria bituminosa L. Plant Biol. 19, 926–933. DOI: 10.1111 / plb.12608

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Раудаскоски М., Коте Э. (2015). Новые данные о роли обмена сигналами в арбускулярных и эктомикоризных симбиозах. Микориза 25, 243–252 DOI: 10.1007 / s00572-014-0607-2

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Саммер, Д., Краузе, К., Габе, М., Вагнер, К., и Кот, Э. (2016). Гидрофобины в жизненном цикле эктомикоризного базидиомицета Tricholoma Vacinum . PLoS ONE 11: e0167773. DOI: 10.1371 / journal.pone.0167773

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Себастьяна, М., Мартинс, Дж., Фигейредо, А., Монтейро, Ф., Сарданс, Дж., Пеньуэлас, Дж. И др. (2017). Изменения белкового профиля дуба при заселении корней эктомикоризным грибком. Mycorrhiza 27, 109–128. DOI: 10.1007 / s00572-016-0734-z

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ши В., Чжан Ю., Чен С., Полле А., Ренненберг Х. и Луо З. Б. (2018). Физиологические и молекулярные механизмы накопления тяжелых металлов в немикоризных и микоризных растениях. Среда растительных клеток. DOI: 10.1111 / pce.13471. [Epub перед печатью].

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Шинде С., Наик Д. и Камминг Дж. Р. (2018). Распределение и распределение углерода в Populus tremuloides модулируется эктомикоризными грибами при ограничении фосфора. Tree Physiol. 38, 52–65. DOI: 10.1093 / treephys / tpx117

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Шривастава, Н., Jiang, L., Li, P., Sharma, A.K, Luo, X., Wu, S., et al. (2018). Протеомный подход к пониманию молекулярной физиологии симбиотического взаимодействия между Piriformospora indica и Brassica napus . Sci. Реп. 8: 5773. DOI: 10.1038 / s41598-018-23994-z

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ваннини, К., Карпентьери, А., Сальвиоли, А., Новеро, М., Марсони, М., Теста, Л. и др. (2016). Междоменная сеть: эндобактерии микоризного гриба стимулируют антиоксидантные реакции как у грибов, так и у растений-хозяев. New Phytol. 211, 265–275. DOI: 10.1111 / nph.13895

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Verzeaux, J., Hirel, B., Dubois, F., Lea, P. J., and Tétu, T. (2017). Сельскохозяйственные методы повышения эффективности использования азота за счет использования арбускулярной микоризы: основные и агрономические аспекты. Plant Sci. 264, 48–56. DOI: 10.1016 / j.plantsci.2017.08.004

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Виджаякумар, В., Либиш, Г., Буэр, Б., Сюэ, Л., Герлах, Н., Блау, С. и др. (2016). Интегрированный мультиомный анализ подтверждает роль лизофосфатидилхолина и родственных глицерофосфолипидов в микоризном симбиозе Lotus japonicus-Glomus intraradices . Среда растительных клеток. 39, 393–415. DOI: 10.1111 / pce.12624

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Вагнер К., Краузе К., Дэвид А., Кай М., Юнг Э. М., Саммер Д. и др. (2016). Влияние д’оренона, производного от зигомицетов, на передачу сигналов ИУК в эктомикоризе ели Tricholoma . Environ. Microbiol. 18, 2470–2480. DOI: 10.1111 / 1462-2920.13160

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Wagner, K., Linde, J., Krause, K., Gube, M., Köstler, T., Sammer, D., et al. (2015). Tricholoma Vacinum Коммуникация с хозяином во время образования эктомикоризы. FEMS Microbiol. Ecol. 91: fiv120. DOI: 10,1093 / фемсек / fiv120

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ważny, R., Rozpądek, P., Jędrzejczyk, R.J., liwa, M., Stojakowska, A., Anielska, T., et al. (2018). Улучшает ли совместная инокуляция Lactuca serriola эндофитные и арбускулярные микоризные грибы рост растений в загрязненной окружающей среде? Mycorrhiza 28, 235–246. DOI: 10.1007 / s00572-018-0819-y

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Влович, К., Розпендек, П., и Турнау, К. (2017). Взаимодействие арбускулярных микоризных и эндофитных грибов улучшает выживаемость и рост проростков в отходах после добычи. Mycorrhiza 27, 499–511. DOI: 10.1007 / s00572-017-0768-x

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    границ | Роль арбускулярных микоризных грибов в регуляции роста растений: влияние на устойчивость к абиотическому стрессу

    Введение

    Арбускулярные микоризные грибы (AMF) способствуют энергичному росту растений-хозяев в стрессовых условиях, опосредуя серию сложных коммуникационных событий между растением и ведущим грибком. для увеличения скорости фотосинтеза и других свойств, связанных с газообменом (Birhane et al., 2012), а также повышенное водопоглощение. Во многих отчетах описывается повышенная устойчивость к различным стрессам, включая засуху, засоление, травоядность, температуру, металлы и болезни, вызванные грибковым симбиозом (Rodriguez et al., 2008; Ahanger et al., 2014; Salam et al., 2017). Почти 90% видов растений, включая цветковые, мохообразные и папоротники, могут развивать взаимозависимые связи с AMF (Zhu et al., 2010a; Ahanger et al., 2014). AMF образуют везикулы, арбускулы и гифы в корнях, а также споры и гифы в ризосфере.Формирование сети гиф с помощью AMF с корнями растений значительно улучшает доступ корней к большой площади поверхности почвы, вызывая улучшение роста растений (Bowles et al., 2016). AMF улучшает питание растений за счет увеличения доступности, а также транслокации различных питательных веществ (Rouphael et al., 2015). AMF улучшает качество почвы, влияя на ее структуру и текстуру и, следовательно, на здоровье растений (Zou et al., 2016; Thirkell et al., 2017). Гифы грибов могут ускорять процесс разложения органического вещества почвы (Патерсон и др., 2016). Кроме того, микоризные грибы могут влиять на фиксацию CO 2 в атмосфере растениями-хозяевами, увеличивая «эффект поглощения» и перемещение фотоассимилятов от надземных частей к корням. Принимая во внимание важность AMF и достижения в исследованиях, связанных с их применением в сельском хозяйстве, в настоящем обзоре основное внимание уделяется роли AMF как биоудобрений в регулировании роста и развития растений с улучшенным усвоением питательных веществ в стрессовой среде и уровнем к которому AMF может улучшить рост растений в стрессовой среде.

    Предпосылки арбускулярных микоризных грибов

    AMF — это почвенные грибы, которые могут значительно улучшить усвоение растениями питательных веществ и устойчивость к нескольким факторам абиотического стресса (Sun et al., 2018). Большинство видов AMF принадлежат к подтипу Glomeromycotina типа Mucoromycota (Spatafora et al., 2016). Четыре отряда AMF, а именно Glomerales, Archaeosporales, Paraglomerales и Diversisporales, были идентифицированы в этом подтипе, который также включает 25 родов (Redecker et al., 2013). Они являются обязательными биотрофами и поглощают продукты фотосинтеза растений (Bago et al., 2000) и липиды для завершения своего жизненного цикла (Jiang et al., 2017). AMF-опосредованное стимулирование роста достигается не только за счет улучшения поглощения воды и минеральных питательных веществ из прилегающей почвы, но также за счет защиты растений от грибковых патогенов (Smith and Read, 2008; Jung et al., 2012). Следовательно, AMF — жизненно важные эндосимбионты, играющие эффективную роль в продуктивности растений и функционировании экосистемы. Они имеют ключевое значение для устойчивого улучшения сельскохозяйственных культур (Gianinazzi et al., 2010).

    Характеристики симбиоза AMF

    Сообщалось о симбиозе AMF с растениями 400 миллионов лет назад (Selosse et al., 2015). Такие типы связей устанавливаются как последовательность биологических процессов, которые приводят к множеству полезных эффектов как в естественной экосистеме, так и в сельскохозяйственных биотах (Van der Heijden et al., 2015). Симбиотическая ассоциация AMF — классический пример мутуалистических отношений, которые могут регулировать рост и развитие растений.Мицелиальная сеть грибов простирается под корнями растения и способствует поглощению питательных веществ, которые иначе недоступны. Грибной мицелий колонизирует корни многих растений, даже если они принадлежат к разным видам, в результате чего образуется общая микоризная сеть (CMN). Этот CMN считается основным компонентом наземной экосистемы с его значительным воздействием на различные растительные сообщества, особенно на инвазивные растения (Pringle et al., 2009), а также на опосредованный грибами перенос фосфора (P) и азота (N) в организм человека. растения (Smith and Read, 2008).Более того, общие питательные вещества также перемещаются от грибов к растениям вместе с другими связанными эффектами, что, вероятно, является причиной того, что AMF улучшает устойчивость растений к биотическим и абиотическим факторам (Plassard and Dell, 2010). Они обладают способностью улучшать характеристики почвы и, следовательно, способствовать развитию растений как в нормальных, так и в стрессовых условиях (Navarro et al., 2014; Alqarawi et al., 2014a; Alqarawi et al., 2014b). Колонизация AMF улучшает устойчивость растений к стрессовым сигналам, вызывая несколько изменений их морфофизиологических свойств (Alqarawi et al., 2014а; Алькарави и др., 2014b; Hashem et al., 2015). AMF считаются естественными регуляторами роста большинства наземной флоры. AMF используются в качестве биоинокулянтов, и исследователи поощряют их использование в качестве известных биоудобрений для обеспечения устойчивой урожайности сельскохозяйственных культур (Barrow, 2012). Кроме того, почва, инокулированная AMF, образует более постоянные массы и значительно более высокий экстрарадикальный мицелий гиф, чем почвы, не обработанные AMF (Syamsiyah et al., 2018). Считается, что почвенный белок, связанный с гломалином (GRSP), поддерживает содержание воды в почвах, подверженных различным абиотическим стрессам (Wu et al., 2014), который позже регулирует частоту воды между почвой и растениями, автоматически запуская развитие растений. Гломалин содержит 30–40% углерода и родственных ему соединений, которые защищают почву от высыхания за счет повышения ее водоудерживающей способности (Sharma et al., 2017). Инокуляция AMF влияет на функции, связанные с ростом, например устьичную проводимость, потенциал воды в листьях, относительное содержание воды (RWC), эффективность PSII и ассимиляцию CO 2 (He et al., 2017; Chandrasekaran et al., 2019). AMF также помогает улучшить толерантность к водному стрессу за счет физиологических изменений надземных органов и тканей (Bárzana et al., 2012). Кроме того, инокуляция AMF улучшает накопление сухого вещества и увеличивает поглощение влаги, следовательно, улучшает устойчивость растений к таким стрессам, как засуха и засоление. Использование AMF для роста растений в различных биологических экосистемах может в значительной степени способствовать органическому культивированию для стимулирования роста и увеличения урожайности (рис. 1).

    Рис. 1 Схематическое изображение микоризных функций для регулирования различных процессов в экосистеме и стимулирования роста растений в условиях абиотического стресса.

    AMF как биоудобрение

    Биоудобрения представляют собой смесь веществ природного происхождения, которые используются для улучшения плодородия почвы. Эти удобрения очень полезны для здоровья почвы, а также для роста и развития растений (Sadhana, 2014). Различные исследования AMF, проведенные в течение последних двух десятилетий, выявили их бесчисленные преимущества для здоровья почвы и урожайности сельскохозяйственных культур.Поэтому широко распространено мнение, что AMF можно рассматривать как замену неорганическим удобрениям в ближайшем будущем, потому что внесение микоризы может эффективно снизить количественное использование химических удобрений, особенно фосфора (Ortas, 2012). Непрерывное использование неорганических удобрений, гербицидов и фунгицидов вызвало различные проблемы для почвы, растений и здоровья человека из-за их разрушительного воздействия на качество пищевых продуктов, здоровье почвы, а также системы воздуха и воды (Yang et al., 2004). Считается, что AMF может снизить использование химических удобрений до 50% для лучшего сельскохозяйственного производства, но эта оценка зависит от типа растений и преобладающих стрессовых режимов (Таблица 1).

    Таблица 1 Наблюдаемые ответы растений на инокуляцию AMF на виды-хозяева, подвергшиеся различным воздействиям абиотического стресса.

    AMF и минеральное питание

    Чрезмерное землепользование может иметь резкое воздействие на общее биоразнообразие, что, в свою очередь, может повлиять на функцию экосистемы, как показано в нескольких отчетах (Smith and Read, 1997; Balliu et al., 2015; Нури и др., 2015; Wagg et al., 2015). Важная роль таких симбиотических отношений заключается в переносе питательных веществ, например, органического углерода (C), в форме липидов и сахаров (Jiang et al., 2017; Luginbuehl et al., 2017). Считается, что колонизация AMF стимулирует усвоение питательных веществ растениями (таблица 1). Очевидно, что инокуляция AMF может значительно повысить концентрацию различных макро- и питательных микроэлементов, что приводит к увеличению продукции фотосинтата и, следовательно, к увеличению накопления биомассы (Chen et al., 2017; Митра и др., 2019). AMF обладает способностью увеличивать поглощение неорганических питательных веществ почти всеми растениями, в частности фосфата (Smith et al., 2003; Nell et al., 2010). AMF также очень эффективны, помогая растениям поглощать питательные вещества из почв с дефицитом питательных веществ (Kayama and Yamanaka, 2014). Сообщается, что помимо макроэлементов, ассоциация AMF увеличивает фитодоступность таких микроэлементов, как цинк и медь (Smith and Read, 1997). AMF улучшает поглощающую способность корней хозяина (Bisleski, 1973).Экспериментальные испытания растений томатов, инокулированных AMF, показали увеличенную площадь листьев и содержание азота, калия, кальция и фосфора, что свидетельствует об усилении роста растений (Balliu et al., 2015). AMF развивает симбиоз с корнями, чтобы получать необходимые питательные вещества от растения-хозяина и, следовательно, обеспечивать взамен минеральные питательные вещества, например, N, P, K, Ca, Zn и S. Таким образом, AMF обеспечивает питательную поддержку растений даже в неподходящих условиях. внутри корневых клеток. AMF продуцирует грибковые структуры, такие как арбускулы, которые способствуют обмену неорганических минералов и соединений углерода и фосфора, в конечном итоге придавая растениям-хозяевам значительную энергию (Li et al., 2016b; Prasad et al., 2017). Следовательно, они могут значительно повысить концентрацию фосфора как в корневой, так и в побеговой системах (Al-Hmoud and Al-Momany, 2017). В условиях ограниченного фосфором микоризная ассоциация улучшает снабжение фосфором инфицированных корней растений-хозяев (Bucher, 2007). Например, скорость поглощения Pi была заметно улучшена на растениях кукурузы, колонизированных AMF (Garcés-Ruiz, 2017). Повышенная фотосинтетическая активность и другие функции листа напрямую связаны с увеличением частоты роста инокуляции AMF, что напрямую связано с поглощением N, P и углерода, которые движутся к корням и способствуют развитию клубней.Было замечено, что AMF поддерживает поглощение P и N, что в конечном итоге способствует развитию растений при более высоких и более низких уровнях P при различных режимах орошения (Liu et al., 2014; Liu et al., 2018). Например, микоризный симбиоз положительно увеличил концентрации N, P и Fe в Pelargonium graveolens L. при стрессе засухи (Amiri et al., 2017). Gomez-Bellot et al. (2015) сообщили об улучшении уровней P, Ca и K у бересклетов Euonymus japonica в условиях соленого стресса из-за мгновенного прикрепления грибов.В другом исследовании растения Pistachio , инокулированные AMF, показали высокие уровни P, K, Zn и Mn при стрессе засухи (Bagheri et al., 2012). Кроме того, прививка AMF улучшила содержание P и N в тканях растений Chrysanthemum morifolium (Wang et al., 2018) и увеличила массу проростков за счет улучшения содержания воды и межклеточного CO 2 , P и N в Leymus chinensis (Jixiang et al., 2017).

    Считается, что AMF улучшает усвоение почти всех необходимых питательных веществ и, наоборот, снижает усвоение Na и Cl, что приводит к стимуляции роста (Evelin et al., 2012). Экстрарадикальный мицелий (ERM) может эффективно улучшать усвоение питательных веществ, тем самым улучшая рост и развитие растений (Lehmann and Rillig, 2015). Азот (N), являющийся основным источником питания почвы, является хорошо известным минеральным удобрением даже в тех районах, где имеется достаточное количество домашнего скота и навоза (FYM). Многие ученые сообщили о роли AMF в поглощении питательных веществ почвы, особенно N и P, которые могут эффективно способствовать росту растений-хозяев (Smith et al., 2011).У высших растений и некоторых сельскохозяйственных культур азот является основным фактором, ограничивающим рост. В нескольких исследованиях объясняется, что AMF обладают способностью поглощать и передавать N ближайшим растениям или растениям-хозяевам (Hodge and Storer, 2015; Battini et al., 2017; Turrini et al., 2018). Zhang et al. (2018a) продемонстрировали, что AMF опосредует повышенное распределение биомассы побегов между метелками и зернами за счет увеличения перераспределения азота и фосфора в метелках, особенно при низких уровнях удобрений. Транслокация азота в семена усиливается от колошения до созревания.AMF после установления симбиоза производит обширный подземный экстрарадикальный мицелий, простирающийся от корней до окружающей ризосферы, тем самым помогая улучшить усвоение питательных веществ, в частности азота (Battini et al., 2017). Взаимодействие соленого стресса и AMF существенно влияет на концентрации P и N и соотношение N: P в побегах растений (Wang et al., 2018). Недавно сообщалось, что нативная обработка AMF вызывает значительные изменения в содержании азота в сельскохозяйственных культурах (Turrini et al., 2018).

    Широко признано, что грибы обладают способностью поглощать значительное количество азота из мертвого и разложившегося материала, что впоследствии увеличивает их способность расти и оставаться в живых. Кроме того, большая биомасса и повышенные требования к азоту для AMF делают их основным участником глобального пула азота, который по своим масштабам эквивалентен тонким корням. Таким образом, они играют ключевую роль в N-цикле (Hodge and Fitter, 2010). Экстрарадикальные гифы AMF могут поглощать и ассимилировать неорганический азот (Jin et al., 2005). Несколько исследований показали, что примерно 20–75% общего поглощения азота AM-растениями может передаваться AMF своим хозяевам (Tanaka and Yano, 2005; Govindarajulu et al., 2005; Ahanger et al., 2014; Hameed et al., 2014; Hameed et al. др., 2014; Хашем и др., 2018). Повышение N в растениях, колонизированных AMF, очевидно, приводит к более высокому содержанию хлорофилла, поскольку молекулы хлорофилла могут эффективно улавливать N (De Andrade et al., 2015). Другие свидетельства в пользу опосредованного AMF улучшения N питания растений также можно увидеть в литературе (Courty et al., 2015; Бакинг и Кафле, 2015; Corrêa et al., 2015). Инокуляция AMF улучшает накопление C и N и ассимиляцию N в условиях окружающей среды и при повышенных концентрациях CO 2 (Zhu et al., 2016). Например, у оливковых растений AMF, как сообщается, улучшает рост, накопление питательных микроэлементов и макронутриентов и их распределение в проростках, выращенных при повышенных уровнях Mn (Bati et al., 2015).

    Улучшение питания растений и поддержание соотношения Ca 2+ и Na + являются важными динамическими характеристиками, которые помогают улучшить положительные аспекты колонизации AMF для общей производительности растений (Evelin et al., 2012; Абдель Латеф и Мирансари, 2014). Улучшенный рост и повышение уровня белка, Fe и Zn были обнаружены в микоризном нуте (Pellegrino and Bedini, 2014). Более того, различные отчеты показали повышенную активность переносчика K + в микоризных корнях Lotus japonicus (Guether et al., 2009; Berruti et al., 2016). Более того, два отчета метаанализа, появившиеся несколько лет назад, показали роль микоризного симбиоза в отношении различных питательных микроэлементов в сельскохозяйственных культурах (Lehmann et al., 2014; Леманн и Риллиг, 2015; в обзоре Berruti et al., 2016). Asrar et al. (2012) сообщили, что указанная ассоциация грибов увеличивает содержание макроэлементов, таких как N, P, K, Ca и Mg, в Antirrhinum majus в условиях засухи. AMF также оказался эффективным в ограничении высокого накопления Na, Mn, Mg и Fe в корнях (Bati et al., 2015). Несколько исследований, проведенных в течение последних нескольких лет, показали, что AMF, такие как Glomus mosseae и Rhizophagus irregularis , демонстрируют улучшенную транслокацию тяжелых металлов в побегах (Zaefarian et al., 2013; Али и др., 2015). Микроэлементы, такие как Zn и Cu, диффузия которых ограничена в почве, поглощаются растениями с помощью микоризных гиф.

    AMF и урожай растений

    Полезные ризосферные микроорганизмы могут не только улучшить питательный статус сельскохозяйственных культур, как описано выше, но также могут улучшить качество сельскохозяйственных культур. Например, клубника, колонизированная AMF, демонстрирует повышенные уровни вторичных метаболитов, что приводит к улучшенным антиоксидантным свойствам (Castellanos-Morales et al., 2010). AMF может улучшить диетические качества сельскохозяйственных культур, влияя на производство каротиноидов и некоторых летучих соединений (Hart et al., 2015). Bona et al. (2017) наблюдали положительное влияние AMF на качество томатов. В другом исследовании Zeng et al. (2014) сообщили о повышенном содержании сахаров, органических кислот, витамина С, флавоноидов и минералов благодаря Glomus versiforme , что приводит к повышению качества цитрусовых. Микоризный симбиоз вызывает повышенное накопление антоцианов, хлорофилла, каротиноидов, общих растворимых фенолов, токоферолов и различных минеральных питательных веществ (Baslam et al., 2011). AMF использовались в крупномасштабном полевом выращивании кукурузы (Sabia et al., 2015), ямса (Lu et al., 2015) и картофеля (Hijri, 2016), подтверждая, что AMF обладает значительным потенциалом для повышения урожайности. урожай. AMF может также улучшить биосинтез ценных фитохимических веществ в съедобных растениях и сделать их пригодными для цепочки производства здоровой пищи (Sbrana et al., 2014; Rouphael et al., 2015).

    Rouphael et al. (2015) сообщили, что уменьшение абиотического стресса с помощью AMF может происходить за счет поддержания pH почвы, тем самым защищая ее садовую ценность.Кроме того, AMF также может играть решающую роль в повышении устойчивости растений к стрессовой среде, как описано ниже.

    AMF и абиотические стрессы

    Засуха

    Стресс засухи влияет на жизнь растений во многих отношениях; например, недостаток воды в корнях снижает скорость транспирации, а также вызывает окислительный стресс (Impa et al., 2012; Hasanuzzaman et al., 2013). Стресс засухи оказывает пагубное влияние на рост растений, влияя на активность ферментов, поглощение ионов и усвоение питательных веществ (Ahanger and Agarwal, 2017; Ahanger et al., 2017а). Однако есть убедительные доказательства того, что AMF снижает стресс засухи для различных культур, таких как пшеница, ячмень, кукуруза, соя, клубника и лук (Mena-Violante et al., 2006; Ruiz-Lozano et al., 2015; Yooyongwech et al., 2016; Moradtalab et al., 2019). Устойчивость растений к засухе может быть в первую очередь связана с большим объемом почвы, исследованной корнями и экстрарадикальными гифами грибов (Gianinazzi et al., 2010; Orfanoudakis et al., 2010; Gutjahr and Paszkowski, 2013; Zhang et al. ., 2016).

    Считается, что такая симбиотическая ассоциация регулирует различные физиобиохимические процессы в растениях, такие как усиление осмотической адаптации (Кубикова и др., 2001), устьичная регуляция путем контроля метаболизма АБК (Duan et al., 1996), усиленное накопление пролина (Ruiz-Sánchez et al., 2010; Yooyongwech et al., 2013) или повышенный уровень глутатиона (Rani, 2016). Симбиотические отношения различных растений с AMF могут в конечном итоге улучшить размер и эффективность корней, индекс площади листьев и биомассу в текущих условиях засухи (Al-Karaki et al., 2004; Gholamhoseini et al., 2013). Более того, AMF и их взаимодействие с растением-хозяином помогают поддерживать растения в суровых условиях окружающей среды (Ruiz-Lozano, 2003; Таблица 1). Симбиоз AMF также приводит к усилению газообмена, водного отношения листа, устьичной проводимости и скорости транспирации (Morte et al., 2000; Mena-Violante et al., 2006). AMF может способствовать ответам ABA, которые регулируют устьичную проводимость и другие связанные физиологические процессы (Ludwig-Müller, 2010).Недавно Ли и др. (2019) продемонстрировали AMF-опосредованное усиление роста и фотосинтеза у видов растений C 3 ( Leymus chinensis ) и C 4 ( Hemarthria altissima ) за счет усиления антиоксидантной системы.

    Засоление

    Широко известно, что засоление почв представляет собой растущую экологическую проблему, представляющую серьезную угрозу глобальной продовольственной безопасности. Известно, что стресс засоления подавляет рост растений, влияя на вегетативное развитие и чистую скорость ассимиляции, что приводит к снижению урожайности (Hasanuzzaman et al., 2013; Ahanger et al., 2017a). Это также способствует избыточному образованию активных форм кислорода (Ahmad et al., 2010; Ahanger and Agarwal, 2017; Ahanger et al., 2017b; Ahanger et al., 2018). Предпринимаются попытки изучить потенциальные средства повышения урожайности сельскохозяйственных культур на засоленных почвах. Одним из таких потенциальных средств является разумное использование AMF для смягчения неблагоприятных воздействий на растения, вызванных засолением (Santander et al., 2019). В нескольких исследованиях сообщалось об эффективности AMF для обеспечения роста и повышения урожайности растений в условиях соленого стресса (Talaat and Shawky, 2014; Abdel Latef and Chaoxing, 2014; Таблица 1).Эль-Нашар (2017) сообщил, что AMF увеличивает скорость роста, потенциал воды в листьях и эффективность использования воды у растений Antirrhinum majus . Недавно Ait-El-Mokhtar et al. (2019) сообщили о благотворном влиянии симбиоза AMF на физиологические параметры, такие как скорость фотосинтеза, устьичная проводимость и водные отношения листьев в условиях солевого режима. AMF значительно уменьшил вредное воздействие на фотосинтез в условиях соленого стресса (Sheng et al., 2011). Инокуляция микоризой заметно улучшила скорость фотосинтеза и другие характеристики газообмена, содержание хлорофилла и эффективность использования воды у Ocimum basilicum L.в засоленных условиях (Elhindi et al., 2017). Инокулированные AMF растения Allium sativum показали улучшенные характеристики роста, включая индекс площади листьев, а также свежую и сухую биомассу в условиях засоления (Borde et al., 2010). Недавно Wang et al. (2018) сообщили о значительном увеличении свежего и сухого веса, а также концентрации N в побегах и корнях из-за микоризной инокуляции в умеренно засоленных условиях.

    Кроме того, растения, обладающие AMF, демонстрируют усиленный синтез жасмоновой кислоты, салициловой кислоты и нескольких важных неорганических питательных веществ.Например, концентрации общего P, Ca 2+ , N, Mg 2+ и K + были выше у обработанных AMF растений Cucumis sativus по сравнению с таковыми в неинокулированных растениях в условиях солевого стресса. (Хашем и др., 2018). Инокуляция микоризой Capsicum annuum показала повышенное содержание хлорофилла и поглощение Mg 2+ и N в сочетании с уменьшенным транспортом Na + в условиях солевого раствора (Cekic et al., 2012). Кроме того, Santander et al.(2019) показали на салате-латуке, что микоризные растения имеют более высокую продукцию биомассы, повышенный синтез пролина, повышенное поглощение N и заметные изменения в ионных отношениях, особенно сниженное накопление Na + , чем у немикоризных растений в условиях стресса. условия. Инокуляция AMF может эффективно регулировать уровни основных регуляторов роста. Например, Hameed et al. (2014) и Talaat and Shawky (2014) наблюдали опосредованное AMF улучшение концентрации цитокининов, приводящее к заметной транслокации фотосинтата в условиях соленого стресса.Кроме того, было показано, что AMF-опосредованное стимулирование роста в условиях солевого стресса связано с изменением пула полиаминов (Kapoor et al., 2013). Кроме того, Aroca et al. (2013) показали, что повышенный уровень стриголактона в обработанных AMF растениях заметно смягчает различные эффекты засоления растений салата. Колонизированные AMF растения обладают способностью снижать окислительный стресс за счет подавления перекисного окисления липидных мембран в условиях соленого стресса (Abdel Latef and Chaoxing, 2014; Talaat and Shawky, 2014). Кроме того, наблюдалось, что инокуляция AMF увеличивает накопление различных органических кислот, что приводит к усилению регуляции процесса осморегуляции у растений, выращенных в условиях солевого стресса.Например, Sheng et al. (2011) наблюдали усиленный синтез / накопление определенных органических кислот в растениях кукурузы, растущих в засоленной почве, а AMF индуцировал повышенное производство бетаина, подтверждая косвенную роль AMF в осморегуляции растений при стрессе засоления.

    Тяжелые металлы

    Считается, что AMF поддерживает укоренение растений в почвах, загрязненных тяжелыми металлами, из-за их способности укреплять защитную систему растений, опосредованных AMF, для стимулирования роста и развития.Тяжелые металлы могут накапливаться в пищевых культурах, фруктах, овощах и почвах, вызывая различные опасности для здоровья (Liu et al., 2013; Yousaf et al., 2016). Связь AMF с пшеницей положительно увеличивала потребление питательных веществ в условиях алюминиевого стресса (Aguilera et al., 2014). Растения, выращенные на почвах, обогащенных Cd и Zn, значительно подавляют рост побегов и корней, хлороз листьев и даже гибель (Moghadam, 2016). В литературе есть много сообщений о раскрытии эффектов AMF на накопление металлов в растениях (Souza et al., 2012; Таблица 1). Тяжелые металлы могут быть иммобилизованы в гифах грибов внутреннего и внешнего происхождения (Ouziad et al., 2005), которые обладают способностью фиксировать тяжелые металлы в клеточной стенке и накапливать их в вакуоли или могут образовывать хелат с некоторыми другими веществами в цитоплазме. (Punamiya et al., 2010) и, следовательно, снижают токсичность металлов в растениях. Сильное влияние AMF на развитие и рост растений в тяжелых стрессовых условиях чаще всего связано со способностью этих грибов усиливать морфологические и физиологические процессы, которые увеличивают биомассу растений и, следовательно, поглощение важных неподвижных питательных веществ, таких как Cu, Zn и P, и, следовательно, снижение токсичности металлов для растений-хозяев (Kanwal et al., 2015; Мирансари, 2017). Также считается, что усиленный рост или хелатирование в ризосферной почве может вызывать растворение металлов в тканях растений (Kapoor et al., 2013; Audet, 2014). Сообщается, что AMF связывают Cd и Zn в клеточной стенке гиф мантии и корковых клетках, тем самым ограничивая их поглощение и приводя к улучшению роста, урожайности и статуса питательных веществ (Andrade and Silveira, 2008; Garg and Chandel, 2012).

    Микоризы могут нарушать поглощение растений различными металлами из ризосферы и их перемещение из корневой зоны в надземные части (Dong et al., 2008; Ли и др., 2015). Мицелии различных AMF обладают высокой катионообменной способностью и абсорбцией металлов (Takács and Vörös, 2003). Неадаптированные к металлам AMF оседают на загрязненных почвах и снижают поглощение и накопление тяжелых металлов, как это наблюдается у райграса многолетнего ( Lolium perenne ) в искусственно загрязненной почве различными элементами, такими как Cd, Ni и Zn (Takács and Vörös, 2003). . Считается, что AMF регулирует поглощение и накопление некоторых ключевых неорганических питательных веществ. Например, сообщалось о повышенном поглощении Si у инокулированных микоризой растений, таких как Glycine max (Yost and Fox, 1982) и Zea mays (Clark and Zeto, 2000).Hammer et al. (2011) также зарегистрировали значительное поглощение Si спорами и гифами Rhizophagus irregularis и его перенос к корням хозяина. Уместно, что низкая подвижность и токсичность Cd также могут быть устранены с помощью AMF путем увеличения pH почвы (Shen et al., 2006), восстановления Cd в экстрарадикальном мицелии (Janouškova and Pavlíková, 2010) и связывания Cd с гломалином, гликопротеин. Например, в рисе AMF очень эффективно снижал уровни Cd как в вакуолях, так и в клеточной стенке, что приводило к детоксикации Cd (Li et al., 2016а). Wang et al. (2012) наблюдали, что опосредованное AMF улучшение толерантности к Cd у люцерны ( Medicago sativa L.), возможно, было связано с модификацией химических форм Cd в различных тканях растений. Различные процессы, которые происходят через AMF, включают иммобилизацию / ограничение соединений металлов, осаждение гранул полифосфата в почве, адсорбцию на хитине клеточной стенки грибов и хелатирование тяжелых металлов внутри гриба (рис. 1).

    Температура (высокая и низкая)

    По мере повышения температуры почвы реакция растительного сообщества может зависеть от взаимодействия AMF для обеспечения устойчивой урожайности и продуктивности (Bunn et al., 2009). Тепловой стресс существенно влияет на рост и развитие растений, вызывая: i) потерю жизнеспособности растений и ингибирование прорастания семян, ii) замедленную скорость роста, iii) снижение производства биомассы, iv) увядание и сжигание листьев и репродуктивных органов, v) опадение и старение листьев, vi) повреждение, а также обесцвечивание плодов, vii) снижение урожайности и гибель клеток (Wahid et al., 2007; Hasanuzzaman et al., 2013) и viii) усиление окислительного стресса. Как правило, растения с прививкой AMF демонстрируют лучший рост при тепловом стрессе, чем растения без прививки AMF (Gavito et al., 2005). Майя и Мацубара (2013) сообщили об ассоциации AMF Glomus fasciculatum с ростом и развитием растений, что привело к положительным изменениям в росте в условиях высокой температуры (Рисунок 2; Таблица 1).

    Рисунок 2 Инокуляция AMF снижает температурный стресс у растений.

    AMF может повышать устойчивость растений к холодному стрессу (Birhane et al., 2012; Chen et al., 2013; Liu et al., 2013). Более того, в большинстве сообщений говорится, что различные растения, инокулированные AMF при низкой температуре, растут лучше, чем растения, не инокулированные AMF (Zhu et al., 2010b; Абдель Латеф и Чаосинг, 2011b; Чен и др., 2013; Лю и др., 2013). AMF поддерживает растения в борьбе со стрессом от холода и в конечном итоге улучшает развитие растений (Gamalero et al., 2009; Birhane et al., 2012). Более того, AMF также может удерживать влагу в растении-хозяине (Zhu et al., 2010a), увеличивать количество вторичных метаболитов растений, что приводит к укреплению иммунной системы растений, и повышать содержание белка, помогающего растениям бороться с условиями холодового стресса (Abdel Latef and Chaoxing, 2011b). Например, во время холодового стресса растения, инокулированные AMF, показали повышенную водосберегающую способность, а также эффективность его использования (Zhu et al., 2010b). Симбиотические отношения AMF улучшают взаимоотношения воды и растений и увеличивают потенциал газообмена и осмотическое регулирование (Zhu et al., 2012). AMF улучшают синтез хлорофилла, что приводит к значительному улучшению концентраций различных метаболитов в растениях, подвергшихся холодному стрессу (Zhu et al., 2010a; Abdel Latef and Chaoxing, 2011b). Также сообщалось, что AMF во время холодового стресса влияет на содержание белка в томатах и ​​других овощах (Abdel Latef and Chaoxing, 2011b).

    AMF и комбинированные абиотические стрессы

    Широко признано, что AMF может облегчить различные стрессы или комбинации стрессов, включая засуху, засоление, температуру, питательные вещества и тяжелые металлы. Например, воздействие на растения комбинации засухи и засоления вызывает повышенное производство активных форм кислорода, которые могут быть очень вредными для растений (Bauddh and Singh, 2012). Детоксикация активных форм кислорода (ROS) осуществляется ферментами, которые обычно включают супероксиддисмутазу (SOD), каталазу (CAT), пероксидазу (POD) и глутатионредуктазу (GR) (Ahanger and Agarwal, 2017).Кроме того, комбинированное применение засухи и засоления к растениям томатов, инокулированным Scolecobasidium constrictum , показало улучшение продукции биомассы, водного соотношения листьев, устьичной проводимости и F v / F м по сравнению с неинокулированными растениями (Duc и др., 2018). Таким образом, AMF имеют решающее значение для улучшения роста и урожайности растений в условиях стресса (Abdel Latef, 2011; Abdel Latef and Chaoxing, 2011a; Abdel Latef and Chaoxing, 2011b; Abdel Latef and Chaoxing, 2014).В литературе доступны очень редкие отчеты об исследованиях, демонстрирующие роль AMF в смягчении комбинированных эффектов двух или более стрессов. Симбиоз AMF защищает растения от различных абиотических стрессов, используя различные процессы, такие как повышение скорости фотосинтеза, поглощение и накопление минеральных питательных веществ, накопление осмопротекторов, повышение активности антиоксидантных ферментов и изменения в экосистеме ризосферы (Bárzana et al., 2015; Calvo-Polanco et al., 2016; Yin et al., 2016). Несколько исследований показали улучшение состояния питания растений AMF в условиях осмотического стресса (Augé et al., 2014; Lehmann et al., 2014; Lehmann and Rillig, 2015) в результате недостаточного орошения или засоления. Сходства между механизмами толерантности могут возникать в ответ на комбинированную адаптацию к стрессу, опосредованную AMF. Предполагается, что опосредованные AMF изменения профиля фитогормонов, поглощения и ассимиляции минералов, накопления совместимых осмолитов и вторичных метаболитов, а также усиление регуляции антиоксидантной системы могут быть общими механизмами, вызываемыми во время различных стрессов.Однако конкретные механизмы, такие как компартментация и секвестрация токсичных ионов, выработка фитохелатинов и экспрессия белков, могут быть специфичными и демонстрировать значительные изменения в зависимости от типа стресса и задействованных видов AMF. Изменения в характеристиках корня, таких как гидравлическая проводимость, могут значительно улучшить устойчивость к осмотическому стрессу (Evelin et al., 2009). Zhang et al. (2018b) показали, что AMF защищает клещевину от солевого стресса, изменяя характеристики газообмена и уровни некоторых ключевых метаболитов.Указанные характеристики AMF могут повысить нутрицевтическое качество сельскохозяйственных культур и могут иметь большое агрономическое значение для производства и управления различными потенциальными культурами. Однако необходимы обширные исследования, чтобы понять роль AMF в противодействии эффектам комбинированных стрессов.

    Заключение и перспективы на будущее

    Несколько отчетов об исследованиях уже документально подтвердили полезную роль AMF в улучшении роста растений в стрессовых условиях. Таким образом, в этом обзоре существующая информация, относящаяся к роли AMF, была согласованно объединена для понимания симбиотических отношений AMF с различными растениями в стрессовой среде.Ранее AMF в основном обсуждались как полезные объекты для поглощения питательных веществ из почвы; однако недавно было ясно показано, что растения, инокулированные AMF, могут эффективно бороться с различными факторами окружающей среды, такими как засоление, засуха, стресс, связанный с питательными веществами, щелочной стресс, стресс от холода и экстремальные температуры, и, таким образом, помогают увеличить урожайность большого количества гектаров. сельскохозяйственных культур и овощей. Поощрение использования AMF имеет огромное значение для современных глобальных сельскохозяйственных систем из-за их постоянной устойчивости.Несомненно, использование AMF для улучшения сельского хозяйства может значительно сократить использование синтетических удобрений и других химикатов, тем самым способствуя биологически здоровому сельскому хозяйству. AMF-опосредованный рост и повышение продуктивности сельскохозяйственных культур могут быть полезными для преодоления потребности в потреблении растущего населения во всем мире. Кроме того, следует настоятельно поощрять экологически чистые технологии в связи с их широким распространением. Основное внимание в будущих исследованиях должно быть уделено идентификации генов и генных продуктов, контролирующих AMF-опосредованную регуляцию роста и развития при стрессовых сигналах.Идентификация как хозяина, так и специфичных для AMF белковых факторов, регулирующих симбиотическую ассоциацию, а также основных клеточных и метаболических путей при различных стрессах окружающей среды, может быть горячими областями для будущих исследований в этой области. Понимание модуляции механизмов толерантности, вызванных AMF, и перекрестных помех, запускаемых для регулирования производительности растений, может помочь повысить урожайность сельскохозяйственных культур. Взятые вместе, AMF необходимо изучить на всех уровнях для дальнейшего изучения их роли в природе в качестве биоудобрений для устойчивого сельскохозяйственного производства.

    Вклад авторов

    NB, CQ, MAA, SR, MIK, NA и LZ внесли равный вклад в подготовку этой рукописи. MA значительно помог в написании этой рукописи и внес окончательные исправления.

    Финансирование

    Эта работа была поддержана Национальной программой ключевых исследований и разработок Китая (2017YFE0114000), Научно-техническим проектом China Tobacco Shaanxi Industrial Co. Ltd. (SXYC-2016-KJ-02) и Sci-tec Project компании Shaanxi China Tobacco Industrial Co., Ltd. (JS-FW-2016-001).

    Заявление о конфликте интересов

    Все авторы заявляют, что нет потенциального конфликта интересов с каким-либо коммерческим или финансовым учреждением, кроме указанного в разделе «Финансирование» данной рукописи.

    Благодарности

    Авторы благодарят профессора Рана Маннс, CSIRO, Австралия, за критическое редактирование окончательного варианта рукописи и выражают признательность Северо-западному университету A&F в Шэньси, Китай, за предоставление необходимых помещений.

    Источники

    Абдель Латеф, А.А. (2011). Влияние грибов арбускулярной микориз и меди на рост, накопление осмолита, минеральное питание и активность антиоксидантных ферментов перца ( Capsicum annuum L.). Микориза 21, 495–503. doi: 10.1007 / s00572-010-0360-0

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Абдель Латеф, А.А., Чаосин, Х. (2011a). Влияние грибов арбускулярной микоризы на рост, минеральное питание, активность антиоксидантных ферментов и урожайность томатов, выращенных в условиях засоления. Sci. Hort. 127, 228–233. doi: 10.1016 / j.scienta.2010.09.020

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Abdel Latef, A. A., Chaoxing, H. (2011b). Влияние арбускулярной микоризы на рост, фотосинтетические пигменты, осмотическое регулирование и окислительный стресс у растений томата, подвергшихся низкотемпературному стрессу. Acta Physiol. Завод. 33, 1217–1225. doi: 10.1007 / s11738-010-0650-3

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Абдель Латеф, А.А., Чаосин, Х. Дж. (2014). Улучшает ли инокуляция Glomus mosseae солеустойчивость растений перца? Выращивание растений. Regul. 33, 644–653. doi: 10.1007 / s00344-014-9414-4

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Абдель Латеф, А. А., Мирансари, М. (2014). Роль арбускулярных микоризных грибов в облегчении солевого стресса. Использование микробов для снятия стресса почвы . Нью-Йорк, США: Springer. Наука + Деловые СМИ, 23–38.doi: 10.1007 / 978-1-4939-0721-2_2

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Абдельхамид, Р. Э., Рабаб, А. М. (2019). Снятие кадмиевого стресса за счет арбускулярного микоризного симбиоза. Внутр. J. Phytoremed. doi: 10.1080 / 15226514.2018.1556584

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Агилера, П., Пабло, К., Фернандо, Б., Фриц, О. (2014). Разнообразие арбускулярных микоризных грибов, ассоциированных с Triticum aestivum L., растущими в андозоле с высоким содержанием алюминия. Agri. Эко. Environ. 186, 178–184. doi: 10.1016 / j.agee.2014.01.029

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ahanger, M. A., Alyemeni, M. N., Wijaya, L., Alamri, S. A., Alam, P., Ashraf, M., et al. (2018). Потенциал кинетина, полученного из экзогенных источников, в защите Solanum lycopersicum от оксидативного стресса, вызванного NaCl, посредством активации антиоксидантной системы, аскорбат-глутатионового цикла и глиоксалазной системы. PLoS One 13 (9), e0202 – e0175.doi: 10.1371 / journal.pone.0202175

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ахангер, М.А., Агарвал, Р.М. (2017). Калий активизирует метаболизм антиоксидантов и снимает задержку роста в воде и осмотический стресс пшеницы ( Triticum aestivum L.). Protoplasma 254 (4), 1471–1486. doi: 10.1007 / s00709-016-1037-0

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ahanger, M.A., Tittal, M., Mir, R.A., Agarwal, R.М. (2017а). Снижение вызванных водой и осмотическим стрессом изменений ферментов метаболизма азота в сортах Triticum aestivum L. с помощью калия. Protoplasma 254 (5), 1953–1963. doi: 10.1007 / s00709-017-1086-z

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ахангер, М. А., Томар, Н. С., Титтал, М., Аргал, С., Агарвал, Р. М. (2017b). Рост растений в условиях водного / солевого стресса: производство АФК; антиоксиданты и значение добавленного калия в таких условиях. Physiol. Мол. Биол. Растения. 23 (4), 731–744. doi: 10.1007 / s12298-017-0462-7

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ахангер, М. А., Тьяги, С. Р., Вани, М. Р., Ахмад, П. (2014). «Засухоустойчивость: роль органических осмолитов, регуляторов роста и минеральных питательных веществ», в Физиологические механизмы и стратегии адаптации растений в изменяющейся среде , том. 1. Ред. Ахмад, П., Вани, М. Р. (Нью-Йорк, штат Нью-Йорк: Спрингер), 25–55. DOI: 10.1007 / 978-1-4614-8591-9_2

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ахмад, П., Джалил, К. А., Салем, М. А., Наби, Г., Шарма, С. (2010). Роль ферментативных и неферментативных антиоксидантов в растениях при абиотическом стрессе. Crit. Rev. Biotechnol. 30, 161–175. doi: 10.3109 / 073885504243

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Айт-Эль-Мохтар, М., Лауан, Р. Б., Анли, М., Бутаскнит, А., Вахби, С., Меддич, А. (2019). Использование микоризных грибов для повышения толерантности финиковой пальмы ( Phoenix dactylifera L.) рассада к солевому стрессу. Sci. Хори. 253, 429–438. doi: 10.1016 / j.scienta.2019.04.066

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Аль-Хмуд, Г., Аль-Момани, А. (2017). Влияние четырех микоризных продуктов на рост тыквенных растений и их влияние на физиологические элементы растений. Adv. Обрезать. Sci. Tech. 5, 260. doi: 10.4172 / 2329-8863.1000260

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Али, Н., Масуд, С., Мухтар, Т., Камран, М.А., Рафик, М., Munis, M. F. H., et al. (2015). Различное влияние кадмия и хрома на рост, фотосинтетическую активность и поглощение металлов Linum usitatissimum в сочетании с Glomus intraradices . Environ. Монитор. Оценивать. 187 (6), 311. doi: 10.1007 / s10661-015-4557-8

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Аль-Караки, Г., Макмайкл, Б., Зак, Дж. (2004). Полевой ответ пшеницы на арбускулярные микоризные грибы и стресс засухи. Mychorrhiza 14, 263–269.doi: 10.1007 / s00572-003-0265-2

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Алькарави, А. А., Абдаллах, Э. Ф., Хашем, А. (2014a). Снижение вредного воздействия соли через микоризных грибов в Ephedra aphylla Forssk. J. Plant. Взаимодействовать. 9 (1), 802–810. doi: 10.1080 / 17429145.2014.949886

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Алькарави, А.А., Хашем, А., Абдаллах, Э.Ф., Альшахрани, Т.С., Хукаил, А.А. (2014b).Влияние засоления на содержание влаги, пигментную систему и липидный состав у Ephedra alata Decne . Acta Biol. Повесили. 65 (1), 61–71. doi: 10.1556 / ABiol.65.2014.1.6

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Амири, Р., Али, Н., Нематолла, Э., Мохаммад, Р. С. (2017). Пищевой статус, изменения эфирных масел и эффективность использования воды розовой герани в ответ на арбускулярные микоризные грибы и стресс дефицита воды. Симбиоз 73, 15–25.doi: 10.1007 / s13199-016-0466-z

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Амири, Р., Никбахт, А., Этемади, Н. (2015). Снятие стресса от засухи на розовой герани Pelargonium graveolen L Herit. с точки зрения антиоксидантной активности и вторичных метаболитов при посеве микоризы. Sci. Hort. 197, 373–380. doi: 10.1016 / j.scienta.2015.09.062

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Андраде, С. А. Л., Сильвейра, А. П. Д. (2008).Влияние микоризы на развитие кукурузы в условиях стресса Cd и поступления фосфора. Braz. J. Plant Physiol. 20 (1), 39–50. doi: 10.1590 / S1677-04202008000100005

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Aroca, R., Ruiz-Lozano, J. M., Zamarreño, A. M., Paz, J.A., García-Mina, J. M., Pozo, J. A., et al. (2013). Симбиоз арбускулярной микоризы влияет на выработку стриголактона при засолении и снимает солевой стресс у растений салата. J. Plant Physiol. 170, 47–55.doi: 10.1016 / j.jplph.2012.08.020

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Асрар, А. А., Абдель-Фаттах, Г. М., Эльхинди, К. М. (2012). Улучшение роста, урожайности и водных отношений растений львиный зев Antirhinum majus L., выращенных в условиях сильного полива и водного стресса с использованием арбускулярных микоризных грибов. Photosynthetica 50, 305–316. doi: 10.1007 / s11099-012-0024-8

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Audet, P.(2014). «Арбускулярные микоризные грибы и фиторемедиация металлов: экофизиологическая комплементарность в отношении экологического стресса», в Новые технологии и управление стрессоустойчивостью сельскохозяйственных культур . Ред. Ахмад П., Расул С. (Сан-Диего: Academic Press), 133–160. doi: 10.1016 / B978-0-12-800875-1.00006-5

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Оге, Р. М., Толер, Х. Д., Сакстон, А. М. (2014). Арбускулярный микоризный симбиоз и осмотическая адаптация в ответ на стресс NaCl: метаанализ. Фронт. Завод. Sci. 5, 562. doi: 10.3389 / fpls.2014.00562

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Багери В., Шамшири М. Х., Ширани Х., Рооста Х. (2012). Поглощение и распределение питательных веществ в проростках микоризных фисташек при стрессе засухи. J. Agric. Sci. Technol. 14, 1591–1604. doi: 10.5367 / oa.2012.0109

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Баллиу, А., Саллаку, Г., Ревальд, Б. (2015). Инокуляция AMF усиливает рост и улучшает скорость поглощения питательных веществ пересаженными сеянцами томатов, подвергшимися солевому стрессу. Устойчивое развитие 7, 15967–15981. doi: 10.3390 / su71215799

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Барроу, К. Дж. (2012). Потенциал биоугля для противодействия деградации земель и улучшения сельского хозяйства. Прил. Геогр. 34, 21–28. doi: 10.1016 / j.apgeog.2011.09.008

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Bárzana, G., Aroca, R., Paz, J. A., Chaumont, F., Martinez-Ballesta, M. C., Carvajal, M., et al. (2012). Арбускулярный микоризный симбиоз увеличивает относительный апопластный поток воды в корнях растения-хозяина как в условиях сильного полива, так и в условиях стресса, вызванного засухой. Ann. Бот. 109, 1009–1017. doi: 10.1093 / aob / mcs007

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Bárzana, G., Aroca, R., Ruiz-Lozano, J. M. (2015). Локальные и нелокализованные эффекты арбускулярного микоризного симбиоза на накопление осмолитов и аквапоринов и на антиоксидантные системы в растениях кукурузы, подвергнутых полной или частичной сушке корней. Среда растительных клеток. 38, 1613–1627. doi: 10.1111 / pce.12507

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Baslam, M., Гармендия, И., Гойкоэчеа, Н. (2011). Грибы арбускулярной микориз (AMF) улучшили рост и питательные свойства салата, выращенного в теплицах. J. Agric. Food Chem. 59, 5504 – C5515. doi: 10.1021 / jf200501c

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Бати, К. Б., Сантилли, Э., Ломбардо, Л. (2015). Влияние грибов арбускулярной микоризы на рост, а также на поглощение и выделение питательных и макроэлементов в проростках оливок, растущих при высоких уровнях общего содержания Mn. Mycorrhiza 25 (2), 97–108. doi: 10.1007 / s00572-014-0589-0

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Battini, F., Grønlund, M., Agnolucci, M., Giovannetti, M., Jakobsen, I. (2017). Облегчение поглощения фосфора растениями кукурузы микоризосферными бактериями. Sci. Rep. 7, 4686. doi: 10.1038 / s41598-017-04959-0

    PubMed Реферат | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Баудд, К., Сингх, Р. П. (2012). Рост: эффективность толерантности и потенциал фиторемедиации Ricinus communis (L.) и Brassica juncea (L.) при засолении и засухе почвы, загрязненной кадмием. Ecotoxicol. Environ. Saf. 85, 13–22. doi: 10.1016 / j.ecoenv.2012.08.019

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Баяни, Р., Саатей, А., Фагани, Э. (2015). Влияние арбускулярной микоризы на эффективность усвоения фосфора и механизмы засухоустойчивости ячменя Hordeum vulgare L. Int. J. Biosci. 7, 86–94. DOI: 10.12692 / ijb / 7.1.86-94

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Беррути, А., Лумини, Э., Балестрини, Р., Бьянчотто, В. (2016). Арбускулярные микоризные грибы как естественные биоудобрения: воспользуемся прошлыми успехами. Фронт. Microbiol. 6, 1559. doi: 10.3389 / fmicb.2015.01559

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Бирхейн, Э., Стерк, Ф., Фетене, М., Бонгерс, Ф., Кайпер, Т. (2012). Грибы арбускулярной микоризы усиливают фотосинтез, эффективность использования воды и рост проростков ладана в условиях пульсирующей доступности воды. Oecologia 169, 895–904. doi: 10.1007 / s00442-012-2258-3

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Бислески, Р. Л. (1973). Пулы фосфатов, транспорт фосфатов и доступность фосфатов. Annu. Rev. Plant Physiol. 24, 225–252. doi: 10.1146 / annurev.pp.24.060173.001301

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Bona, E., Cantamessa, S., Massa, N., Manassero, P., Marsano, F., Copetta, A., et al. (2017). Арбускулярные микоризные грибы и стимулирующие рост растений псевдомонады улучшают урожай, качество и пищевую ценность томатов: полевое исследование. Микориза 27, 1 – C11. doi: 10.1007 / s00572-016-0727-y

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Borde, M., Dudhane, M., Jite, P.K (2010). Грибы AM влияют на фотосинтетическую активность, рост и антиоксидантные ферменты в Allium sativum L. в условиях засоления. Нет. Sci. Биол. 2, 64–71. doi: 10.15835 / nsb245434

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Bowles, T. M., Barrios-Masias, F.H., Carlisle, E.А., Кавагнаро Т. Р., Джексон Л. Э. (2016). Влияние арбускулярной микоризы на урожай томатов, потребление питательных веществ, водные отношения и динамику углерода в почве при недостаточном орошении в полевых условиях. Sci. Total Environ. 566, 1223–1234. doi: 10.1016 / j.scitotenv.2016.05.178

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Бойер, Л. Р., Брейн, П., Сюй, Х. М., Джеффрис, П. (2014). Инокуляция клубники, подвергшейся стрессу засухи, смешанным инокулятом двух арбускулярных микоризных грибов: влияние на динамику популяций видов грибов в корнях и, как следствие, толерантность растений к воде. Mycorrhiza 25 (3), 215–227. doi: 10.1007 / s00572-014-0603-6

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Bucking, H., Kafle, A. (2015). Роль арбускулярных микоризных грибов в поглощении азота растениями: современные знания и пробелы в исследованиях. Агрономия 5, 587–612. doi: 10.3390 / agronomy5040587

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Cabral, C., Sabine, R., Ivanka, T., Bernd, W. (2016). Грибы арбускулярной микоризы изменяют распределение и состав питательных веществ в пшенице (Triticum aestivum L.) подвергнутые тепловому стрессу. Растительная почва 408 (1–2), 385–399. doi: 10.1007 / s11104-016-2942-x

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Кальво-Поланко, М., Санчес-Ромера, Б., Арока, Р., Асинс, М. Дж., Деклерк, С., Додд, И. С. и др. (2016). Изучение использования рекомбинантных инбредных линий в сочетании с полезными микробными инокулянтами (грибком AM и PGPR) для улучшения устойчивости томатов к стрессу засухи. Environ. Exp. Бот. 131, 47–57. DOI: 10.1016 / j.envexpbot.2016.06.015

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Кастелланос-Моралес, В., Виллегас, Дж., Венделин, С., Вирхейлинг, Х., Эдер, Р., Карденас-Наварро, Р. (2010). Колонизация корней грибом арбускулярной микориз Glomus intraradices изменяет качество плодов клубники ( Fragaria ananassa Duch.) При различных уровнях азота. J. Sci. Продовольственное сельское хозяйство. 90, 1774–1782. doi: 10.1002 / jsfa.3998

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Cekic, F.О., Уняяр, С., Ортас, И. (2012). Влияние инокуляции арбускулярной микоризой на биохимические параметры стручкового перца, выращенного в условиях длительного солевого стресса. Тюрк. J. Bot. 36, 63–72. doi: 10.3906 / bot-1008-32

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Чандрасекаран, М., Чанратана, М., Ким, К., Сешадри, С., Са, Т. (2019). Влияние арбускулярных микоризных грибов на фотосинтез, водный статус и газообмен растений в условиях солевого стресса — метаанализ. Фронт.Plant Sci. 10, 457. doi: 10.3389 / fpls.2019.00457

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Chen, S., Jin, W., Liu, A., Zhang, S., Liu, D., Wang, F., et al. (2013). Грибы арбускулярной микориз (AMF) увеличивают рост и вторичный метаболизм огурцов, подвергшихся низкотемпературному стрессу. Sci. Hort. 160, 222–229. doi: 10.1016 / j.scienta.2013.05.039

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Chen, S., Zhao, H., Zou, C., Li, Y., Чен, Ю., Ван, З., и др. (2017). Комбинированная инокуляция несколькими арбускулярными микоризными грибами улучшает рост, усвоение питательных веществ и фотосинтез проростков огурцов. Фронт. Microbiol. 8, 25–16. doi: 10.3389 / fmicb.2017.02516

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Кларк, Р. Б., Зето, С. К. (2000). Приобретение минералов арбускулярными микоризными растениями. J. Plant Nutr. 23, 867–902. doi: 10.1080 / 01

  • 000

    68

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Courty, P.Э., Смит, П., Кегель, С., Редекерм, Д., Випф, Д. (2015). Поглощение и транспорт неорганического азота при благоприятных взаимодействиях корней растений с микробами. Crit. Rev. Plant Sci. 34, 4–16. doi: 10.1080 / 07352689.2014.897897

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Де Андраде, С. А. Л., Домингес, А. П., Маззафера, П. (2015). Фотосинтез индуцируется у растений риса, которые ассоциируются с арбускулярными микоризными грибами и выращиваются в условиях арсенатного и арсенитного стресса. Chemosphere 134, 141–149.doi: 10.1016 / j.chemosphere.2015.04.023

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Dong, Y., Zhu, Y.G., Smith, F.A., Wang, Y., Chen, B. (2008). Арбускулярная микориза повышает устойчивость к мышьяку растений клевера белого Trifolium repens L. и райграса Lolium perenne L. в почве, загрязненной мышьяком. Environ. Загрязнение. 155, 174–181. doi: 10.1016 / j.envpol.2007.10.023

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Duan, X., Нойман, Д. С., Райбер, Дж. М., Грин, К. Д., Арнольд, М., Сакстон, А. М. и др. (1996). Микоризное влияние на гидравлические и гормональные факторы, участвующие в контроле устьичной проводимости во время засухи. J. Exp. Бот. 47 (303), 1541–1550. doi: 10.1093 / jxb / 47.10.1541

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Дык, Н. Х., Чинталан, З., Поста, К. (2018). Арбускулярные микоризные грибы смягчают негативное воздействие комбинированной засухи и теплового стресса на растения томатов. Plant Physiol. Biochem. 132, 297–307. doi: 10.1016 / j.plaphy.2018.09.011

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Эльхинди, К. М., Эль-Дин, С. А., Элгорбан, А. М. (2017). Влияние арбускулярных микоризных грибов на смягчение побочных эффектов, вызванных солью, у сладкого базилика ( Ocimum basilicum L.). Saudi J. Biol. Sci. 24, 170–179. doi: 10.1016 / j.sjbs.2016.02.010

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    EL-Nashar, Y.И. (2017). Ответ львиный зев Antirrhinum majus L. на орошение смешанной водой и инокуляцию арбускулярных микоризных грибов: поглощение минералов и водные отношения листьев. Photosynthetica 55 (2), 201–209. doi: 10.1007 / s11099-016-0650-7

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Эвелин, Х., Гири, Б., Капур, Р. (2012). Вклад инокуляции Glomus intraradices в усвоение питательных веществ и уменьшение ионного дисбаланса у Trigonella foenum-graecum , подвергнутых стрессу NaCl. Mycorrhiza 22, 203–217. doi: 10.1007 / s00572-011-0392-0

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Гамалеро, Э., Лингва, Г., Берта, Г., Глик, Б. Р. (2009). Положительная роль бактерий, способствующих росту растений, и грибов арбускулярной микоризы на реакцию растений на стресс, вызванный тяжелыми металлами. банка. J. Microbiol. 55, 501–514. 245. doi: 10.1139 / W09-010

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Гарсес-Руис, М., Калон-Салмон, М., Plouznikoff, K., Misson, C., Navarrete-Mier, M., Cranenbrouck, S., et al. (2017). Динамика кратковременного поглощения фосфора интактными микоризными и немикоризными растениями кукурузы, выращенными в циркуляционной полугидропонной системе культивирования. Фронт. Plant Sci. 8, 1471. doi: 10.3389 / fpls.2017.01471

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Гарг, Н., Сингх, С. (2017). Арбускулярная микориза Rhizophagus irregularis и кремний модулируют рост, биосинтез пролина и урожай у Cajanus cajan , L.Millsp. (голубиный горох) при стрессе кадмия и цинка. J. Регулятор роста растений. 37, 1–18. doi: 10.1007 / s00344-017-9708-4

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Garg, N., Chandel, S. (2012). Роль грибов арбускулярной микориз (AM) в росте, поглощении кадмия, осмолите и синтезе фитохелатина в Cajanus cajan (L.) Millsp. при напряжениях NaCl и Cd. J. Регулятор роста растений. 31 (3), 292–308. doi: 10.1007 / s00344-011-9239-3

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Гавито, М.Э., Олссон, П. А., Руье, Х., Мединапеньяфьель, А., Якобсен, И., Баго, А. (2005). Температурные ограничения роста и функционирования культур корневых органов с арбускулярными микоризными грибами. New Phytol. 168, 179–188. doi: 10.1111 / j.1469-8137.2005.01481.x

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Gholamhoseini, M., Ghalavand, A., Dolatabadian, A., Jamshidi, E., Khodaei-Joghan, A. (2013). Влияние инокуляции арбускулярной микоризой на рост, урожай, потребление питательных веществ и продуктивность поливной воды подсолнечника, выращенного в условиях засухи. Agric. Water Manag. 117, 106–114. doi: 10.1016 / j.agwat.2012.11.007

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Gianinazzi, S., Golotte, A., Binet, M. N., Van Tuinen, D., Redecker, D., Wipf, D. (2010). Агроэкология: ключевая роль арбускулярной микоризы в экосистемных услугах. Микориза 20, 519–530. doi: 10.1007 / s00572-010-0333-3

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Гири, Б., Капур, Р., Мукерджи, К. Г. (2007).Повышенная устойчивость Acacia nilotica к солевому стрессу арбускулярной микоризы, Glomus fasciculatum , может частично быть связана с повышенным соотношением K / Na в тканях корня и побегов. Microbiol. Ecol. 54, 753–760. doi: 10.1007 / s00248-007-9239-9

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Goicoechea, N., Antol, M.C. (2017). Повышенная питательная ценность пищевых культур. Microbiol. Biotechnol. 10, 1004–1007. doi: 10.1111 / 1751-7915.12764

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Goicoechea, N., Беттони, М., Фуэртес-Мендисабал, Т., Гонсалес-Муруа, К., Аранхуэло, И. (2016). Признаки качества твердой пшеницы, зависящие от микоризной инокуляции, наличия воды и концентрации CO 2 в атмосфере. Урожай прошлый. Sci. 67, 147–155. doi: 10.1071 / CP15212

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Гомес-Беллот, М. Дж., Ортуньо, М. Ф., Нортес, П. А., Висенте-Санчес, Дж., Баньон, С., Санчес Бланко, М. Дж. (2015). Микоризный бересклет и регенерированная вода: биомасса, состояние воды и пищевые реакции. Sci. Hort. 186, 61–69. doi: 10.1016 / j.scienta.2015.02.022

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Govindarajulu, M., Pfeffer, P.E., Jin, H.R., Abubaker, J., Douds, D. D., Allen, J. W., et al. (2005). Перенос азота при арбускулярном микоризном симбиозе. Природа 435, 819–823. DOI: 10.1038 / nature03610

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Grümberg, B.C., Мария, U.C., Shroeder, A., Vargas-Gil, S., Luna, C.М. (2015). Роль идентичности инокулята в смягчении стресса засухи арбускулярными микоризными грибами сои. Biol. Fert. Почвы 51, 1–10. doi: 10.1007 / s00374-014-0942-7

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Guether, M., Neuhäuser, B., Balestrini, R. (2009). Микоризный переносчик аммония из Lotus japonicus получает азот, выделяемый арбускулярными микоризными грибами. Plant Physiol. 150, 73–83. DOI: 10.1104 / стр.109.136390

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Hajiboland, R., Aliasgharzadeh, N., Laiegh, S. F., Poschenrieder, C. (2010). Колонизация арбускулярными микоризными грибами улучшает солеустойчивость растений томата Solanum lycopersicum L. Растительная почва. 331, 313–327. doi: 10.1007 / s11104-009-0255-z

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Hajiboland, R., Dashtebani, F., Aliasgharzad, N. (2015). Физиологические реакции галофитов C 4 травы, Aeluropus littoralis на засоление и колонизацию арбускулярных микоризных грибов. Photosynthetica 53 (4), 572–584. doi: 10.1007 / s11099-015-0131-4

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Hameed, A., Dilfuza, E., Abd-Allah, E. F., Hashem, A., Kumar, A., Ahmad, P. (2014). «Стресс засоления и симбиоз арбускулярной микориз у растений», в Использование микробов для снятия стрессов почвы , том. 1. Ред. Мирансари, М. (Нью-Йорк: Springer Science + Business Media), 139–159. doi: 10.1007 / 978-1-4614-9466-9_7

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Hammer, E.К., Наср, Х., Паллон, Дж., Олссон, П. А., Валландер, Х. (2011). Элементный состав грибов арбускулярной микориз при высокой засоленности. Микориза 21 (2), 117–129. doi: 10.1007 / s00572-010-0316-4

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Hart, M., Ehret, D. L., Krumbein, A., Leung, C., Murch, S., Turi, C., et al. (2015). Инокуляция арбускулярных микоризных грибов улучшает питательную ценность томатов. Mycorrhiza 25, 359–376.doi: 10.1007 / s00572-014-0617-0

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Hasanuzzaman, M., Gill, S. S., Fujita, M. (2013). «Физиологическая роль оксида азота в растениях, выращиваемых в неблагоприятных условиях окружающей среды», в Акклимация растений к стрессу окружающей среды . Ред. Тутея, Н., Гилл, С. С. (Нью-Йорк: Springer Science + Business Media), 269–322. doi: 10.1007 / 978-1-4614-5001-6_11

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Хашем, А., Абдаллах, Э.Ф., Алькарави, А. А., Альдубисе, А., Эгамбердиева, Д.
    (2015). Грибы арбускулярной микоризы повышают устойчивость к засолению Panicum turgidum Forssk, изменяя фотосинтетические и антиоксидантные пути. J. Plant Interact. 10 (1), 230–242. doi: 10.1080 / 17429145.2015.1052025

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Хашем, А., Алькарави, А. А., Радхакришнан, Р., Аль-Арджани, А. Ф., Альдехайш, Х. А., Эгамбердиева, Д. и др. (2018). Грибы арбускулярной микориз регулируют окислительную систему, гормоны и ионное равновесие, чтобы вызвать устойчивость к солевому стрессу у Cucumis sativus L. Saudi J. Biol. Sci. 25 (6), 1102–1114. doi: 10.1016 / j.sjbs.2018.03.009

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    He, F., Sheng, M., Tang, M. (2017). Влияние Rhizophagus irregularis на фотосинтез и антиоксидантную ферментативную систему у Robinia pseudoacacia L. в условиях стресса засухи. Фронт. Plant Sci. 8, 183. doi: 10.3389 / fpls.2017.00183

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Hijri, M.(2016). Анализ большого набора данных, полученных в результате испытаний полевой микоризной инокуляции картофеля, показал весьма значительное повышение урожайности. Mycorrhiza 2, 209–214. doi: 10.1007 / s00572-015-0661-4

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ходж А., Монтажник Х. (2010). Существенное поглощение азота арбускулярными микоризными грибами из органического материала имеет значение для круговорота азота. Proc. Natl. Акад. Sci. 107, 13754–13759. doi: 10.1073 / pnas.1005874107

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ходж, А., Сторер, К. (2015). Арбускулярная микориза и азот: последствия для отдельных растений и экосистем. Растительная почва. 386, 1–19. doi: 10.1007 / s11104-014-2162-1

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Импа, С. М., Надараджан, С., Джагадиш, С. В. К. (2012). «Стресс засухи, индуцированный реактивными формами кислорода и антиоксидантами в растениях», в Ответы на абиотический стресс у растений: метаболизм, продуктивность и устойчивость . Ред. Ахмад П., Прасад М.Н. В. (ООО: Springer Science + Business Media), 131–147. doi: 10.1007 / 978-1-4614-0634-1_7

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Яноушкова М., Павликова Д. (2010). Иммобилизация кадмия в ризосфере арбускулярных микоризных растений экстрарадикальным мицелием грибов. Растительная почва 332, 511–520. doi: 10.1007 / s11104-010-0317-2

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Jiang, Y. N., Wang, W. X., Xie, Q.J., Liu, N., Liu, L.X., Wang, D.P., et al. (2017). Растения переносят липиды для поддержания колонизации мутуалистическими микоризными и паразитическими грибами. Science 356, 1172–1175. doi: 10.1126 / science.aam9970

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Джин, Х., Пфеффер, П. Э., Даудс, Д. Д., Пиотровски, Э., Ламмерс, П. Дж., Шахар-Хилл, Ю. (2005). Поглощение, метаболизм, транспорт и перенос азота в арбускулярном микоризном симбиозе. New Phytol. 168, 687–696. DOI: 10.1111 / j.1469-8137.2005.01536.x

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Jixiang, L., Yingnan, W., Shengnan, S., Chunsheng, M., Xiufeng, Y. (2017). Влияние грибов арбускулярной микоризы на рост, фотосинтез и фотосинтетические пигменты проростков Leymus chinensis в условиях солево-щелочного стресса и отложения азота. Sci. Total Environ. 576, 234–241. doi: 10.1016 / j.scitotenv.2016.10.091

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Юнг, С.К., Мартинес-Медина, А., Лопес-Раез, Дж. А., Посо, М. Дж. (2012). Устойчивость к микоризе и прайминг защитных сил растений. J. Chem. Ecol. 38, 651–664. doi: 10.1007 / s10886-012-0134-6

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Канвал, С., Бано, А., Малик, Р. Н. (2015). Влияние грибов арбускулярной микоризы на поглощение металлов, физиологический и биохимический ответ Medicago sativa L. при увеличении концентраций Zn и Cd в почве. г. J. Plant Sci. 6, 2906–2923. doi: 10.4236 / ajps.2015.618287

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Капур, Р., Эвелин, Х., Матур, П., Гири, Б. (2013). «Арбускулярная микориза: подходы к устойчивости сельскохозяйственных культур к абиотическому стрессу для устойчивого ведения сельского хозяйства», в Акклимация растений к экологическому стрессу . Ред. Тутея, Н., Гилл, С. С. (ООО: Springer Science + Business Media), 359–401. doi: 10.1007 / 978-1-4614-5001-6_14

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Каяма, М., Яманака, Т. (2014). Ростовые характеристики проростков эктомикориза Quercus glauca , Quercus salicina и Castanopsis cuspidata , посаженных на кислую почву. Деревья 28, 569–583. doi: 10.1007 / s00468-013-0973-y

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Khalloufi, M., Martínez-Andújar, C., Lachaâl, M., Karray-Bouraoui, N., Pérez-Alfocea, F., Albacete, A. (2017). Взаимодействие между внекорневым внесением GA 3 и инокуляцией арбускулярных микоризных грибов улучшает рост засоленных томатов Solanum lycopersicum L.растения за счет изменения гормонального баланса. J. Plant Physiol. 214, 134–144. doi: 10.1016 / j.jplph.2017.04.012

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Кубикова, Э., Мур, Дж. Л., Оллью, Б. Х., Маллен, М. Д., Оге, Р. М. (2001). Влияние микоризы на осмотическое регулирование в Ocimum basilicum во время смертельного эпизода высыхания. J. Plant Physiol. 158, 1227–1230. doi: 10.1078 / 0176-1617-00441

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Lehmann, A., Риллиг, М. С. (2015). Вклад арбускулярной микоризы в концентрацию питательных веществ меди, марганца и железа в сельскохозяйственных культурах — метаанализ. Soil Biol. Biochem. 81, 147–158. doi: 10.1016 / j.soilbio.2014.11.013

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Lehmann, A., Veresoglou, S.D., Leifheit, E.F., Rillig, M.C. (2014). Влияние арбускулярной микоризы на питание цинком сельскохозяйственных культур: метаанализ. Soil Biol. Biochem. 69, 123–131. DOI: 10.1016 / j.Почва.2013.11.001

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ли, Х., Чен, X. W., Вонг, М. Х. (2015). Грибы арбускулярной микориз снижают соотношение неорганического / органического мышьяка в рисовых зернах. Chemosphere 145, 224–230. doi: 10.1016 / j.chemosphere.2015.10.067

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Li, H., Luo, N., Zhang, L.J., Zhao, H.M., Li, Y.W., Cai, Q.Y., et al. (2016a). Влияют ли арбускулярные микоризные грибы на кинетику поглощения кадмия, субклеточное распределение и химические формы в рисе? Sci.Total Environ. 571, 1183–1190. doi: 10.1016 / j.scitotenv.2016.07.124

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Li, J., Meng, B., Chai, H., Yang, X., Song, W., Li, S., et al. (2019). Арбускулярные микоризные грибы снижают стресс засухи в травах C 3 ( Leymus chinensis ) и C 4 ( Hemarthria altissima ) через , изменяя активность антиоксидантных ферментов и фотосинтез. Фронт. Plant Sci. 10, 499. doi: 10.3389 / fpls.2019.00499

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Лин, А. Дж., Чжан, Х. Х., Вонг, М. Х., Е, З. Х., Лу, Л. К., Ван, Ю. С. (2007). Повышение мультиметаллической толерантности трех зернобобовых растений за счет колонизации арбускулярных микоризных грибов. Environ. Геохим. Здоровье 29, 473–481. doi: 10.1007 / s10653-007-9116-y

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Лю, К., Равнсков, С., Лю Ф., Рубек Г. Х., Андерсен М. Н. (2018). Арбускулярные микоризные грибы снимают абиотические стрессы у растений картофеля, вызванные низким содержанием фосфора и недостаточным орошением / частичной сушкой корневой зоны. J. Agric. Sci. 156, 46–58. doi: 10.1017 / S0021859618000023

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Лю, Л. З., Гонг, З. К., Чжан, Ю. Л., Ли, П. Дж. (2014). Рост, поглощение и накопление кадмия кукурузы Zea mays L. под действием арбускулярных микоризных грибов. Экотоксикология 23, 1979–1986. doi: 10.1007 / s10646-014-1331-6

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Лю, X., Song, Q., Tang, Y., Li, W., Xu, J., Wu, J., et al. (2013). Оценка риска для здоровья человека, связанного с тяжелыми металлами в системе почва – растительность: мультисредний анализ. Sci. Общий. Environ. 463–464, 530–540. doi: 10.1016 / j.scitotenv.2013.06.064

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Лу, Ф., Ли, К., Ван, К. (2015). Влияние инокуляции арбускулярных микоризных грибов на массу клубней ямса ( Dioscorea spp.) И содержание вторичных метаболитов. Пир Дж. 3, 12–66. doi: 10.7717 / peerj.1266

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Людвиг-Мюллер, Дж. (2010). «Гормональные реакции в растениях-хозяевах, вызванные арбускулярными микоризными грибами», в Arbuscular mycorrhizas: Physiology and function . Ред. Колтай, Х., Капульник, Ю. (Дордрехт: Спрингер), 169–190.doi: 10.1007 / 978-90-481-9489-6_8

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Luginbuehl, L. H., Menard, G. N., Kurup, S., Van Erp, H., Radhakrishnan, G. V., Breakspear, A., et al. (2017). Жирные кислоты в арбускулярных микоризных грибах синтезируются растением-хозяином. Science 356, 1175–1178. doi: 10.1126 / science.aan0081

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Матур, С., Шарма, М. П., Джаджу, А. (2016). Повышенная фотосинтетическая эффективность растений кукурузы Zea mays с арбускулярными микоризными грибами (AMF) в условиях высокотемпературного стресса. J. Photochem. Photobiol. В 180, 149–154. doi: 10.1016 / j.jphotobiol.2018.02.002

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Майя, М.А., Мацубара, Ю. (2013). Влияние арбускулярной микоризы на рост и антиоксидантную активность цикламена при тепловом стрессе. Mycorrhiza 23 (5), 381–390. doi: 10.1007 / s00572-013-0477-z

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Mena-Violante, H. G., Ocampo-Jimenez, O., Dendooven, L., Martinez-Soto, G., Gonzalez-Castafeda, J., Davies, F. T., et al. (2006). Арбускулярные микоризные грибы улучшают рост плодов и улучшают качество чили анчо Capsicum annuum L. cv San Luis, подверженные засухе. Mycorrhiza 16, 261–267. doi: 10.1007 / s00572-006-0043-z

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Miransari, M. (2017). «Арбускулярные микоризные грибы и устойчивость растений к тяжелым металлам» в Арбускулярная микориза и стрессоустойчивость растений .Эд. Ву, К. С. (Сингапур: Springer Nature), 174–161. doi: 10.1007 / 978-3-319-68867-1_4

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Миршад, П. П., Путур, Дж. Т. (2016). Ассоциация арбускулярной микоризы повышает потенциал засухоустойчивости перспективной биоэнергетической травы Saccharum arundinaceum , Retz. Environ. Монит. Оценивать. 188, 425. doi: 10.1007 / s10661-016-5428-7

    PubMed Реферат | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Митра, Д., Навендра, У., Паннеерселвам, У., Ансуман, С., Ганешамурти, А. Н., Дивья, Дж. (2019). Роль микоризы и связанных с ней бактерий в стимулировании роста растений и управлении питательными веществами в устойчивом сельском хозяйстве. Внутр. J. Life Sci. Прил. Sci. 1, 1–10.

    Google Scholar

    Могхадам, Х. Р. Т. (2016). Применение супервпитывающего полимера и аскорбиновой кислоты для смягчения вредного воздействия кадмия на пшеницу. Pesqui. Agropecu. Троп. 6 (1), 9–18. DOI: 10.1590 / 1983-40632016v4638946

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Moradtalab, N., Roghieh, H., Nasser, A., Tobias, E.H., Günter, N. (2019). Кремний и его связь с арбускулярно-микоризным грибом ( Rhizophagus clarus ) смягчают неблагоприятное воздействие стресса засухи на клубнику. Агрономия 9, 41. doi: 10.3390 / agronomy41

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Morte, A., Lovisolo, C., Schubert, A. (2000). Влияние стресса засухи на рост и водные отношения микоризной ассоциации Helianthemum almeriense — Terfezia claveryi . Микориза 10, 115–119. doi: 10.1007 / s005720000066

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Наварро, Дж. М., Перес-Торнеро, О., Морте, А. (2014). Снятие солевого стресса у проростков цитрусовых, инокулированных арбускулярными микоризными грибами, зависит от солеустойчивости корневого подвоя. J. Plant Physiol. 171 (1), 76–85. doi: 10.1016 / j.jplph.2013.06.006

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Nell, M., Wawrosch, C., Steinkellner, S., Vierheilig, H., Копп, Б., Лессл, А. (2010). Колонизация корней симбиотическими арбускулярными микоризными грибами увеличивает концентрацию сесквитерпеновой кислоты в Valeriana officinalis L. Planta Med. 76, 393–398. doi: 10.1055 / s-0029-1186180

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Nouri, E., Breuillinsessoms, F., Feller, U., Reinhardt, D. (2015). Фосфор и азот регулируют симбиоз арбускулярной микоризы у гибрида петунии .
    PLoS One 9, e90–841.doi: 10.1371 / journal.pone.0127472

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Орфанудакис, М., Уилер, К. Т., Хукер, Дж. Э. (2010). Как арбускулярный микоризный гриб Gigaspora rosea , так и Frankia усиливают ветвление корневой системы и снижают частоту появления корневых волосков у Alnus glutinosa . Mycorrhiza 20, 117–126. doi: 10.1007 / s00572-009-0271-0

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ортас, И.(2012). Влияние инокуляции микоризных грибов на урожай растений, усвоение питательных веществ и эффективность инокуляции в долгосрочных полевых условиях. Field Crops Res. 125, 35–48. doi: 10.1016 / j.fcr.2011.08.005

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Узиад, Ф., Хильдебрандт, У., Шмельцер, Э., Боте, Х. (2005). Дифференциальная экспрессия генов в томатах, колонизированных арбускулярной микоризой, выращенных в условиях стресса тяжелыми металлами. J. Plant Physiol. 162, 634–649. DOI: 10.1016 / j.jplph.2004.09.014

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Pal, A., Pandey, S. (2016). Роль арбускулярных микоризных грибов в росте растений и рекультивации бесплодной почвы с посевом пшеницы ( Triticum aestivum L.). Внутр. J. Почвоведение. 12, 25–31. doi: 10.3923 / ijss.2017.25.31

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Патерсон, Э., Сим, А., Дэвидсон, Дж., Даниэлл, Т. Дж. (2016). Гифы арбускулярной микоризы способствуют замачиванию минерализации естественного органического вещества почвы. Растительная почва. 408, 243 – C254. doi: 10.1007 / s11104-016-2928-8

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Павитра, Д., Япа, Н. (2018). Инокуляция арбускулярных микоризных грибов повышает устойчивость растений к стрессу засухи. Суст грунтовых вод. Dev. 7, 490–494. doi: 10.1016 / j.gsd.2018.03.005

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Pedranzani, H., RodrãGuez-Rivera, M., GutiaRrez, M., Porcel, R., Hause, B., Ruiz-Lozano, J.M. (2016). Симбиоз арбускулярной микоризы регулирует физиологию и продуктивность растений Digitaria eriantha , подвергшихся абиотическому стрессу, путем регулирования уровней антиоксидантов и жасмоната. Микориза 26, 141–152. doi: 10.1007 / s00572-015-0653-4

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Пеллегрино, Э., Бедини, С. (2014). Улучшение экосистемных услуг в устойчивом сельском хозяйстве: биоудобрение и биофортификация нута ( Cicer arietinum L. ) арбускулярными микоризными грибами. Soil Biol. Biochem. 68, 429–439. doi: 10.1016 / j.soilbio.2013.09.030

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Porcel, R., Редондогомес, С., Матеоснаранхо, Э., Арока, Р., Гарсия, Р., Руислозано, Дж. М. (2015). Арбускулярный микоризный симбиоз улучшает оптимальный квантовый выход фотосистемы II и снижает нефотохимическое тушение у растений риса, подвергшихся солевому стрессу. J. Plant Physiol. 185, 75–83. doi: 10.1016 / j.jplph.2015.07.006

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Prasad, R., Bhola, D., Akdi, K., Cruz, C., Sairam, K. V. S. S., Tuteja, N., et al. (2017).Введение в микоризу: историческое развитие », в Mycorrhiza . Ред. Варма, А., Прасад, Р., Тутеджа, Н. (Чам: Спрингер), 1–7. doi: 10.1007 / 978-3-319-53064-2_1

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Pringle, A., Bever, J. D., Gardes, M., Parrent, J. L., Rillig, M. C., Klironomos, J. N. (2009). Микоризные симбиозы и инвазии растений. Ann. Rev. Ecol. Evol. Syst. 40, 699–715. doi: 10.1146 / annurev.ecolsys.39.110707.173454

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Punamiya, P., Датта, Р., Саркар, Д., Барбер, С., Патель, М., Да, П. (2010). Симбиотическая роль Glomus mosseae в фитоэкстракции свинца из травы ветивера Chrysopogon zizanioides L. J. Hazard. Матер. 177, 465–474. doi: 10.1016 / j.jhazmat.2009.12.056

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Rani, B. (2016) Влияние грибов арбускулярной микоризы на биохимические параметры пшеницы Triticum aestivum L. в условиях засухи. Докторская диссертация , CCSHAU, Hisar.

    Google Scholar

    Редекер, Д., Шюсслер, А., Стокингер, Х., Штюрмер, С. Л., Мортон, Дж. Б., Уокер, К. (2013). Основанный на фактах консенсус по классификации арбускулярных микоризных грибов (Glomeromycota). Микориза 23 (7), 515–531. doi: 10.1007 / s00572-013-0486-y

    PubMed Реферат | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Родригес, Р. Дж., Хенсон, Дж., Ван Волкенбург, Э., Хой, М., Райт, Л., Беквит, Ф. и др. (2008). Стрессоустойчивость растений через симбиоз , адаптированный к среде обитания. Внутр. Soc. Microb. Ecol. 2, 404–416. doi: 10.1038 / ismej.2007.106

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Rouphael, Y., Franken, P., Schneider, C., Schwarz, D., Giovannetti, M., Agnolucci, M. (2015). Арбускулярные микоризные грибы действуют как биостимуляторы в садовых культурах. Sci. Hort. 196, 91–108. doi: 10.1016 / j.scienta.2015.09.002

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Руис-Лозано, Дж.M., Aroca, R., Zamarreño, Á.M., Molina, S., Andreo-Jiménez, B., Porcel, R., et al. (2015). Арбускулярный микоризный симбиоз индуцирует биосинтез стриголактона в условиях засухи и улучшает устойчивость к засухе салата-латука и томатов. Среда растительных клеток. 39 (2), 441–452. doi: 10.1111 / pce.12631

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Руис-Санчес, М., Арока, Р., Муньос, Ю., Полон, Р., Руис-Лозано, Дж. М. (2010). Симбиоз арбускулярной микоризы повышает эффективность фотосинтеза и антиоксидантную реакцию растений риса, подвергшихся стрессу засухи. J. Plant Physiol. 167, 862–869. doi: 10.1016 / j.jplph.2010.01.018

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Sabia, E., Claps, S., Morone, G., Bruno, A., Sepe, L., Aleandri, R. (2015). Полевой посев арбускулярной микоризы на кукурузу ( Zea mays L.) при низких затратах: предварительное исследование количественных и качественных аспектов. Итальянец Дж. Агрон. 10, 30–33. doi: 10.4081 / ija.2015.607

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Садхана, Б.(2014). Арбускулярные микоризные грибы (АМГ) как биоудобрения — обзор. Внутр. J. Curr. Microbiol. Приложение. Sci. 3 (4), 384–400.

    Google Scholar

    Салам, Э. А., Алатар, А., Эль-Шейх, М. А. (2017). Инокуляция арбускулярных микоризных грибов смягчает вредное воздействие стресса засухи на дамасскую розу. Saudi J. Biol. Sci. 25 (8), 1772–1780. doi: 10.1016 / j.sjbs.2017.10.015

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Сантандер, К., Сануэза, М., Олаве, Дж., Бори, Ф., Валентин, К., Корнехо, П. (2019). Колонизация арбускулярной микоризой способствует устойчивости растений салата к солевому стрессу за счет эффективного изменения ионного баланса. J. Почвоведение. Завод Нутр. 19 (2), 321–331. doi: 10.1007 / s42729-019-00032-z

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Сара, О., Эннайех, М., Зриг, А., Джанинацци, С., Хемира, Х. (2018). Оценка вклада арбускулярных микоризных грибов в засухоустойчивость горшечных оливковых деревьев ( Olea europaea ). Acta Physiol. Завод. 40, 1–81. doi: 10.1007 / s11738-018-2656-1

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Сбрана, К., Авио, Л., Джованнетти, М. (2014). Полезные микоризные симбионты, влияющие на производство полезных для здоровья фитохимических веществ. Электрофорез 35, 1535–1546. doi: 10.1002 / elps.201300568

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Selosse, M. A., Strullu-Derrien, C., Martin, F. M., Kamoun, S., Kenrick, P.(2015). Растения, грибы и оомицеты: история 400 миллионов лет, которая формирует биосферу. New Phytol. 206, 501–506. doi: 10.1111 / nph.13371

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Шарма, С., Прасад, Р., Варма, А., Шарма, А. К. (2017). Гликопротеин, связанный с Funneliformis coronatum , Gigaspora margarita и Acaulospora scrobiculata , подавляет патогены растений in vitro . Азиатский J.Завод Патол. 11 (4), 192–202. doi: 10.3923 / ajppaj.2017.199.202

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Шен, Х., Кристи, П., Ли, X. (2006). Поглощение цинка, кадмия и фосфора арбускулярной микоризной кукурузой ( Zea mays , L.) из известковой почвы с низким содержанием фосфора, содержащей цинк и кадмий. Environ. Геохим. Здоровье 28, 111. doi: 10.1007 / s10653-005-9020-2

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Sheng, M., Тан, М., Чжан, Ф., Хуан, Ю. (2011). Влияние арбускулярной микоризы на растворенные органические вещества в листьях кукурузы при солевом стрессе. Микориза 21, 423–430. doi: 10.1007 / s00572-010-0353-z

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Смит, С. Э., Рид Д. Дж. (1997). Микоризный симбиоз . Сан-Диего: Academic Press, 607.

    Google Scholar

    Смит, С., Рид, Д. (2008). Симбиоз микоризы , 3-е изд. Сан-Диего, Калифорния: Academic Press.

    Google Scholar

    Смит, С. Э., Якобсен, И., Грнлунд, М., Смит, Ф. А. (2011). Роль арбускулярной микоризы в питании растений фосфором: взаимодействие между путями поглощения фосфора корнями арбускулярной микоризы имеет важное значение для понимания и управления усвоением фосфора растениями. Plant Physiol. 156, 1050–1057. doi: 10.1104 / pp.111.174581

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Smith, S.Э., Смит, Ф. А., Якобсен, И. (2003). Микоризные грибы могут доминировать в снабжении растений фосфатом независимо от реакции роста. Plant Physiol. 133, 16–20. doi: 10.1104 / pp.103.024380

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Соуза, Л. А., Андраде, С. А. Л., Соуза, С. К. Р., Скьявинато, М. А. (2012). Оценка влияния микоризы на развитие и фиторемедиационный потенциал Canavalia gladiata в почвах, загрязненных свинцом. Внутр. J. Phytorem. 15, 465–476. doi: 10.1080 / 15226514.2012.716099

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Spatafora, J. W., Chang, Y., Benny, G. L., Lazarus, K., Smith, M. E., Berbee, M. L., et al. (2016). Филогенетическая классификация зигомицетов на уровне филумов на основе данных в масштабе генома. Mycologia 108, 1028–1046. doi: 10.3852 / 16-042

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Sun, Z., Song, J., Xin, X., Xie, X., Zhao, B. (2018). Белки гриба арбускулярной микоризы 14-3-3- участвуют в образовании арбускул и ответах на абиотические стрессы во время симбиоза AM. Фронт. Microbiol. 5, 9–19. doi: 10.3389 / fmicb.2018.00091

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Syamsiyah, J., Herawati, A., Mujiyo (2018). Возможности применения арбускулярных микоризных грибов по устойчивости агрегатов в альфизоловой почве. IOP Conf. Серия: Earth Environ. Sci. 142, 012045.doi: 10.1088 / 1755-1315 / 142/1/012045

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Takács, T., Vörös, I. (2003). Влияние неадаптированных к металлам арбускулярных микоризных грибов на поглощение Cd, Ni и Zn райграсом. Acta Agron. Повесили. 51, 347–354.

    Google Scholar

    Талаат, Н. Б., Шавки, Б. Т. (2014). Защитное действие арбускулярных микоризных грибов на растения пшеницы ( Triticum aestivum L.) при засолении. Environ. Exp. Бот. 98, 20–31.doi: 10.1016 / j.envexpbot.2013.10.005

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Танака Ю., Яно Ю. (2005). Доставка азота в кукурузу через микоризные гифы зависит от формы поступающего азота. Среда растительных клеток. 28, 1247–1254. doi: 10.1111 / j.1365-3040.2005.01360.x

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Тиркелл, Т. Дж., Чартерс, М. Д., Эллиотт, А. Дж., Саит, С. М., Филд, К. Дж. (2017). Являются ли микоризные грибы нашими надежными спасителями для достижения продовольственной безопасности. J. Ecol. 105, 921–929. doi: 10.1111 / 1365-2745.12788

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Tsoata, E., Njock, S. R., Youmbi, E., Nwaga, D. (2015). Ранние эффекты водного стресса на некоторые биохимические и минеральные параметры микоризы Vigna subterranea (L.) Verdc. (Fabaceae) выращивают в Камеруне. Внутр. J. Agron. Agric. Res. 7, 21–35.

    Google Scholar

    Turrini, A., Bedini, A., Loor, M. B., Santini, G., Sbrana, C., Джованнетти М. и др. (2018). Местное разнообразие аборигенных арбускулярных микоризных симбионтов по-разному влияет на рост и питание трех видов сельскохозяйственных культур. Biol. Fertil. Почвы 54, 203–217. doi: 10.1007 / s00374-017-1254-5

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Ван дер Хейден, М. Г., Мартин, Ф. М., Селосс, М. А., Сандерс, И. Р. (2015). Микоризная экология и эволюция: прошлое, настоящее и будущее. New Phytol. 205, 1406–1423. DOI: 10.1111 / nph.13288

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Wagg, C., Barendregt, C., Jansa, J., Heijden, M. G.A. (2015). Комплементарность сообществ растений и микоризных грибов не обязательно увеличивается за счет разнообразия друг друга. J. Ecol. 103, 1233–1244. doi: 10.1111 / 1365-2745.12452

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Вахид, А., Гелани, С., Ашраф, М., Фулад, М. Р. (2007). Теплостойкость растений: обзор. Environ. Exp. Бот. 61, 199–223. doi: 10.1016 / j.envexpbot.2007.05.011

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Wang, Y., Jing, H., Gao, Y. (2012). Колонизация арбускулярной микоризой изменяет субклеточное распределение и химические формы кадмия в Medicago sativa L. и противодействует токсичности кадмия. PLoS One 7, 3161–3164. doi: 10.1371 / journal.pone.0048669

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Wang, Y., Wang, M., Li, Y., Ву А., Хуанг Дж. (2018). Влияние грибов арбускулярной микоризы на рост и поглощение азота Chrysanthemum morifolium в условиях солевого стресса. PLoS One 13 (4), e0196408. doi: 10.1371 / journal.pone.0196408

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Wu, Z., McGrouther, K., Huang, J., Wu, P., Wu, W., Wang, H. (2014). Разложение и вклад связанного с гломалином почвенного белка (GRSP) в секвестрацию тяжелых металлов: полевой эксперимент. Soil Biol. Biochem. 68, 283–290. doi: 10.1029 / 2007JD008789

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Янг, С., Ли, Ф., Малхи, С.С., Ван, П., Донгран, С., Ван, Дж. (2004). Долгосрочное влияние удобрений на урожайность и накопление нитратного азота в почве в Северо-Западном Китае. Агрон. J. 96, 1039–1049. doi: 10.2134 / agronj2004.1039

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Янг, Й., Тан, М., Сюльпис, Р., Чен, Х., Тиан, С., Ban, Y. (2014). Грибы арбускулярной микоризы изменяют характеристики фрактальной размерности проростков Robinia pseudoacacia , L. путем регулирования роста растений, состояния воды в листьях, фотосинтеза и концентрации питательных веществ в условиях засухи. J. Регулятор роста растений. 33, 612–625. doi: 10.1007 / s00344-013-9410-0

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Инь, Н., Чжан, З., Ван, Л., Цянь, К. (2016). Вариации органического углерода, агрегации и ферментативной активности почв, реконструированных жильной золой с илом и арбускулярными микоризными грибами в течение 6-летней мелиорации. Envi. Sci. Загрязнение. Res. 23 (17), 17840–17849. doi: 10.1007 / s11356-016-6941-5

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Yooyongwech, S., Phaukinsang, N., Cha-Um, S., Supaibulwatana, K. (2013). Арбускулярная микориза улучшила показатели роста у Macadamia tetraphylla L., выращенных в условиях дефицита воды, вызывает накопление растворимого сахара и пролина. Регул роста растений. 69, 285–293. doi: 10.1007 / s10725-012-9771-6

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Yooyongwech, S., Samphumphuang, T., Tisarum, R., Theerawitaya, C., Chaum, S. (2016). У арбускулярных микоризных грибов (AMF) улучшенная толерантность к дефициту воды у двух разных генотипов сладкого картофеля включает осмотические корректировки с помощью растворимого сахара и свободного пролина. Sci Hort. 198, 107–117. doi: 10.1016 / j.scienta.2015.11.002

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Йост Р. С., Фокс Р. Л. (1982). Влияние микоризы на минеральный состав вигны и сои, выращенных в оксизоле. Агрон. J. 74 (3), 475–481. doi: 10.2134 / agronj1982.00021962007400030018x

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Yousaf, B., Liu, G., Wang, R., Imtiaz, M., Zia-ur-Rehman, M., Munir, M. A. M., et al. (2016). Оценка биодоступности, поглощение тяжелых металлов и потенциальные риски для здоровья через пищевое воздействие в городских и промышленных районах. Environ. Sci. Загрязнение. Res. 23, 22443–22453. doi: 10.1007 / s11356-016-7449-8

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zaefarian, F., Резвани, М., Ардакани, М. Р., Реджали, Ф., Мирансари, М. (2013). Влияние образования микоризы на поглощение фосфора и тяжелых металлов люцерной. Comm. Почвоведение. Завод анальный. 44, 1340–1352. doi: 10.1080 / 00103624.2012.756505

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zeng, L., JianFu, L., JianFu, L., MingYuan, W. (2014). Влияние грибов арбускулярной микориз (AM) на качество цитрусовых в природных условиях. Юго-Западный Китай J. Agric. Sci. 27, 2101–2105.doi: 10.16213 / j.cnki.scjas.2014.05.067

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zhang, F., Jia-Dong, H. E., Qiu-Dan, N. I., Qiang-Sheng, W. U., Zou, Y. N. (2018a). Повышение засухоустойчивости трехлистного апельсина с помощью микоризы: изменения в метаболизмах сахарозы и пролина в корнях. Нет. Бот. Хорти. Агробот. Клуж-Напока 46, 270. doi: 10.15835 / nbha46110983

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zhang, T., Hub, Y., Zhang, K., Tian, ​​C., Gu, J.(2018b). Грибы арбускулярной микориз улучшают рост растений Ricinus communis за счет изменения фотосинтетических свойств и увеличения пигментов в условиях засухи и солевого стресса. Ind. Crop. Prod. 117, 13–19. doi: 10.1016 / j.indcrop.2018.02.087

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zhang, X., Li, W., Fang, M., Jixian, Y., Meng, S. (2016). Влияние инокуляции арбускулярных микоризных грибов на распределение углерода и азота, урожайность зерна и питательную ценность риса ( Oryza sativa L.). J. Sci. Продовольственное сельское хозяйство. 97, 2919–2925. doi: 10.1002 / jsfa.8129

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zhao, R., Guo, W., Bi, N., Guo, J., Wang, L., Zhao, J., et al. (2015). Грибы арбускулярной микориз влияют на рост, потребление питательных веществ и водный статус кукурузы ( Zea mays , L.), выращиваемой на двух типах отвалов угольных шахт в условиях стресса засухи. заявл. Soil Ecol. 88, 41–49. doi: 10.1016 / j.apsoil.2014.11.016

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zhu, X., Сун, Ф., Лю, С., Лю, Т., Чжоу, X. (2012). Арбускулярные микоризы улучшают фотосинтез и состояние воды Zea may s L. при стрессе засухи. Plant Soil Environ. 58, 186–191. doi: 10.4161 / psb.11498

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zhu, X. C., Song, F. B., Xu, H. W. (2010a). Арбускулярная микориза улучшает низкотемпературный стресс у кукурузы за счет изменений водного статуса хозяина и фотосинтеза. Растительная почва. 331, 129–137.doi: 10.1007 / s11104-009-0239-z

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Чжу, X. C., Сун, Ф. Б., Лю, С. К., Лю, Ф. Л. (2016). Арбускулярная микориза улучшает рост, поглощение азота и эффективность использования азота у пшеницы, выращиваемой в условиях повышенного CO 2 . Mycorrhiza 26, 133–140. doi: 10.1007 / s00572-015-0654-3

    PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Zhu, X. C., Song, F. B., Xu, H. W. (2010b). Влияние грибов арбускулярной микоризы на фотосинтетические характеристики кукурузы при низкотемпературном стрессе. Acta Ecol. Грех. 21, 470–475. doi: 10.1556 / AAgr.51.2003.3.13

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Чжу, X. С., Сун, Ф. Б., Лю, С. К., Лю, Т. Д., Чжоу, X. (2012). Арбускулярная микориза улучшает фотосинтез и водный статус Zea mays L. при стрессе засухи. Plant Soil Environ. 58, 186–191. doi: 10.1007 / s11032-011-9671-x

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Цзоу, Ю. Н., Шривастава, А. К., Ву, К. С. (2016).Гломалин: потенциальный кондиционер почвы для многолетних плодов. Внутр. J. Agric. Биол. 18, 293–297. doi: 10.17957 / IJAB / 15.0085

    CrossRef Полный текст | Google Scholar

    Взаимодействие микоризных грибов, растений и насекомых: важность общественного подхода * | Экологическая энтомология

    Аннотация

    Микоризные грибы и насекомые являются важными компонентами большинства экосистем, которые могут косвенно взаимодействовать друг с другом через общее растение-хозяин.В этой статье мы проводим обзор литературы, исследующей влияние насекомых на микоризные грибы и влияние микоризных грибов на насекомых, и показываем, что обе группы организмов могут косвенно, а иногда и напрямую влиять друг на друга. Мы исследуем механизмы этих взаимодействий и тестируем недавно предложенную модель, предсказывающую реакцию микоризных грибов на травоядные. Мы подчеркиваем результаты нескольких недавних исследований, которые показали, что эксперименты, проводимые изолированно, вряд ли позволят предсказать результат взаимодействия между насекомыми, растениями и микоризными грибами, и мы подчеркиваем необходимость общинного подхода к изучению микоризного гриба-растения– взаимодействия насекомых.

    Микоризы представляют собой симбиотические ассоциации между грибами и корнями многих видов растений, в которых почвенные ресурсы, к которым обращаются грибы, обмениваются на фотосинтетический углерод, производимый растениями (Smith and Read 2008). Связи с микоризными грибами не только влияют на продуктивность отдельных растений, но также изменяют структуру растительного сообщества, продуктивность растений и круговорот питательных веществ (Smith and Read 2008). Насекомые также связаны с растениями в большинстве экосистем, где они влияют на отдельные растения, растительные сообщества и экосистемы, играя роль травоядных, паразитоидов, разносчиков семян и опылителей (Price 1997).Недавние исследования показали, что насекомые и микоризные грибы взаимодействуют друг с другом сложным образом, что может быть важно для грибов, насекомых и растений-хозяев. Было опубликовано несколько обзоров, синтезирующих многие из этих результатов и предлагающих концептуальные модели, с помощью которых можно понять огромное разнообразие результатов взаимодействия (Gehring, Whitham, 1994, 2002; Gange, Bower, 1997; Bennett et al., 2006; Gange, 2007).

    Данная статья преследует две цели. Во-первых, мы кратко рассмотрим исследования, описывающие косвенные взаимодействия между микоризными грибами и насекомыми, и обсудим возможные механизмы.Наша цель — описать широту результатов этих исследований и указать на некоторые из их ограничений. Во-вторых, мы выделим самые недавние исследования, которые подчеркивают (1) важность изучения видового состава микоризных грибов для улучшения нашего понимания взаимодействий микоризы и насекомых; (2) необходимость поместить насекомых, микоризные грибы и их растения-хозяева в более широкий контекст сообщества, включающий другие взаимодействия; и (3) возможность опосредовать взаимодействия между насекомыми и микоризными грибами за счет генотипа гриба или растения-хозяина.Эти недавние исследования показали, что рассмотрение функциональных вариаций на различных уровнях (генотип, вид, сообщество) имеет решающее значение для понимания того, как растения и насекомые взаимодействуют, чтобы влиять на приспособленность своих растений-хозяев и друг друга.

    Исследования, посвященные взаимодействию микоризных грибов и насекомых, были сосредоточены на двух наиболее распространенных типах микоризных грибковых ассоциаций: арбускулярной микоризе (AM) и эктомикоризе (EM). Арбускулярная микориза образована мхами, папоротниками, голосеменными и покрытосеменными в различных средах обитания, включая умеренный пояс, тропики и многие сельскохозяйственные экосистемы.Эти грибы принадлежат к подразделению Glomeromycota, древней линии, которая насчитывает всего 140–160 описанных видов (Johnson and Gehring 2007). Эктомикориза встречается в основном у древесных голосеменных и покрытосеменных растений и является доминирующим компонентом некоторых умеренных и большинства бореальных лесов. Грибы, образующие ассоциации EM, состоят из ≈6 000 видов, в основном из подразделений Ascomycota и Basidiomycota (Johnson and Gehring 2007). Значительные функциональные различия между видами были продемонстрированы как для AM, так и для EM грибов с точки зрения стратегий размножения и колонизации, использования ресурсов и устойчивости к экстремальным условиям окружающей среды (Taylor and Bruns 1999, Hart and Reader 2002).Это изменение функции влияет на продуктивность растений (Klironomos 2003, Nara 2006), и мы подчеркнем, как это также влияет на взаимоотношения между растениями и насекомыми.

    Как насекомые влияют на микоризные грибы?

    Обобщение результатов.

    Было показано, что насекомые влияют на микоризные грибы, поедая гифы грибов (микофагия), диспергируя ростки микоризных грибов и питаясь тканями растений-хозяев, которые прямо или косвенно влияют на жизнедеятельность грибов (Friese and Allen 1993, Smith and Read 2008).Хищники травоядных насекомых могут также косвенно влиять на микоризные грибы через трофический каскад, но эта возможность не изучалась. Точно так же насекомые-опылители могут косвенно влиять на микоризные грибы, изменяя вложение энергии или приспособленность растений, но эта возможность не изучалась. В этой статье мы рассмотрим только косвенное воздействие травоядных на микоризные грибы из-за вероятной повсеместности этих взаимодействий и их потенциального значения для насекомых, растений и микоризных грибов.

    В целом, исследования воздействия травоядных насекомых на микоризные грибы были сосредоточены на наземных травоядных (но см. Currie et al. 2006) и их влиянии на микоризную колонизацию, оценку доли корневой системы, занятой микоризными грибами. Растительноядность насекомых обычно отрицательно влияет на колонизацию ЭМ грибами (Геринг и Уитхэм 1991, Дель Веккио и др. 1993, Геринг и др. 1997, Колб и др. 1999, Мюллер и др. 2005), с доказательствами того, что высокие уровни травоядных большее влияние на колонизацию ЭМ, чем низкие уровни травоядных (Kolb et al.1999). Однако исследования, которые имитируют травоядность путем стрижки, часто не показывают влияния на общую колонизацию ЭМ (Saikkonen et al. 1999, Cullings et al. 2001, Markkola et al. 2004, Saravesi et al. 2008), хотя изменения в биомассе грибов или продукции спорокарпий были задокументированы в некоторых из этих исследований (Last et al. 1979, Kuikka et al. 2003, Markkola et al. 2004). Травоядные насекомые по-разному влияли на колонизацию корней AM-грибами как с отрицательными (Gange et al., 2002a, Wamberg et al., 2003), так и с положительными ответами (Wamberg et al.2003, Currie et al. 2006, Кула и др. 2005 г., Мюллер и др. 2005). Wearn and Gange (2007) не наблюдали изменений в общей колонизации AM, но наблюдали изменения в доле арбускул, месте обмена ресурсами между грибами и растением-хозяином, после травоядных насекомых в течение некоторых периодов года. Вариабельность реакции AM-грибов на травоядные насекомых объясняется возрастом растения (Wamberg et al. 2003), степенью дефолиации (Gange et al. 2002a) и временем колонизации AM относительно травоядных (Currie и другие.2006 г.). Учитывая, что влияние травоядных насекомых на микоризу изучали менее дюжины исследований и что исследования дефолиации проводились в самых разных исследовательских системах при разных режимах стрижки, неудивительно, что последовательный взгляд на влияние травоядных насекомых на микоризу. грибки еще не появились.

    Возможные механизмы.

    Считается, что изменения в микоризной колонизации после травоядных насекомых являются результатом изменений количества углерода, выделяемого растениями под землей (Gehring and Whitham 1994).Подобные механизмы были предложены для изменений микоризной колонизации или грибковой биомассы в ответ на дефолиацию вручную и выпас позвоночных (Eom et al. 2001, Markkola et al. 2004). Увеличение микоризной колонизации, наблюдаемое на ранних стадиях травоядных насекомых (Wamberg et al. 2003) или после низких или умеренных уровней травоядных насекомых (Kula et al. 2005), может быть результатом повышенной экссудации корней растениями, потенциально приводящей к увеличению количества питательных веществ. приобретение для возобновления роста после дефолиации (Wamberg et al.2003, Gange 2007). Например, повышенная колонизация AM, наблюдаемая в микрокосмах прерий после травоядного кузнечика, была связана с возобновлением роста растений, что привело к чрезмерной компенсации со стороны видов растений, очень чувствительных к микоризному симбиозу (Kula et al. 2005). Напротив, более высокие уровни или более длительная дефолиация насекомых может привести к уменьшению выделения углерода под землей и уменьшению микоризной колонизации по сравнению с контрольными растениями, особенно в стрессовых условиях окружающей среды, которые ограничивают повторное отрастание над землей (Kolb et al.1999, Геринг и Уизэм 2002, Ганг 2007). В поддержку этой гипотезы, колонизация AM была выше у растений гороха, которые пережили 10 дней травоядности жуков, чем у необъеденных растений, но результат был обратным после 16 дней травоядности (Wamberg et al. 2003). Аналогичным образом Gange et al. (2002a) показали, что травоядные насекомые на Plantago lanceolata вызывают снижение колонизации AM только при достижении порога повреждения травоядными животными.

    Важность точки зрения сообщества.

    Растущее признание того, что виды микоризных грибов различаются по ряду признаков, включая стратегии усвоения питательных веществ и стоимость углерода для растений-хозяев (Smith and Read, 2008), привело к исследованиям, определяющим, распространяется ли это функциональное изменение на реакцию на травоядных насекомых и другие формы дефолиация. В нескольких исследованиях ручная дефолиация лесных деревьев привела к изменениям в сообществах морфотипов EM, отдавая предпочтение грибам, которые меньше инвестировали в грибковые структуры (морфотипы с низкой биомассой) и, по-видимому, имели более низкие углеродные затраты (Saikkonen et al.1999, Марккола и др. 2004 г., Saravesi et al. 2008 г.). Точно так же ручная дефолиация привела к изменению состава грибкового сообщества ЭМ, измеренному с более мелким разрешением с использованием молекулярного анализа кончиков корней ЭМ (Cullings et al. 2001). Только в двух исследованиях непосредственно оценивалась реакция сообщества ЭМ на травоядных насекомых (Gehring and Whitham 2002, Kosola et al. 2004). Одно исследование не выявило изменений в сообществе грибов EM (Kosola et al. 2004), тогда как другое выявило значительные различия в составе видов грибов EM у устойчивых к насекомым и восприимчивых к насекомым деревьев (Gehring and Whitham 2002).Продолжительность травоядности заметно различалась в двух исследованиях и может объяснять разные ответы. Воздействие травоядных насекомых на сообщества грибов AM не оценивалось напрямую, но исследования стрижки и выпаса показывают, что споровые (Eom et al. 2001, Frank et al. 2003) и связанные с корнями (Saito et al. 2004) сообщества AM реагируют к дефолиации. Кроме того, Klironomos et al. (2004) обнаружили различия в колонизации трех видов грибов AM, растущих на одних и тех же видах растений-хозяев, в ответ на стрижку.Эти данные свидетельствуют о том, что виды AM-грибов различаются по своей толерантности к наземным травоядным, обеспечивая потенциальный механизм изменений в составе видов микоризных грибов с травоядными насекомыми.

    Основываясь на идеях Сайкконена и др. (1999) и Gehring and Whitham (2002), Gange (2007) предложили модель микоризных реакций на травоядные, которая включала эту точку зрения сообщества. Вкратце, Ганге (2007) выдвинул гипотезу о том, что при отсутствии травоядных или очень низких уровнях травоядности видовой состав микоризы ограничивался конкуренцией за углерод, что приводило к низкому видовому разнообразию микоризных грибов.По мере увеличения численности травоядных стимуляция фотосинтеза и увеличение выделения углерода под землей приведет к увеличению разнообразия видов микоризных грибов. Однако с дальнейшим увеличением травоядности выделение углерода под землей будет сокращено, что приведет к выживанию только нескольких видов микоризных грибов и уменьшению видового богатства.

    Мы проверили гипотезу Gange (2007), используя данные о грибковых сообществах EM, связанных с молодыми соснами пиньон, атакованными игольчатым щитовидным насекомым, Matsucoccus acalyptus , в полевых условиях.Это травоядное животное широко распространено на юго-западе США, где его кормление приводит к преждевременному опаданию листьев, в результате чего на деревьях, подвергшихся хронической атаке, остается только одна группа игл (Gehring et al. 1997). Мы проанализировали сообщества ЭМ-грибов 21 дерева, у которых потеря листвы на 0-85% в результате масштабной травоядности, используя анализ полиморфизма длины рестрикционных фрагментов> 100 ЭМ кончиков корней / на дерево, как описано Мюллером и Герингом (2006). Мы не обнаружили пика разнообразия видов микоризы с умеренной дефолиацией, как предсказывал Ганж (2007).Вместо этого не было значительной корреляции между видовым разнообразием ЭМ-грибов и потерей листвы (рис. 1; R 2 = 0,004, F = 0,094, P = 0,76). Богатство видов не уменьшилось резко, как предсказывал Ганге (2007), даже когда деревья потеряли большую часть своей хвои. Однако видовой состав ЕМ-грибов был линейно связан с травоядностью чешуи, при этом потеря листвы объясняла почти 60% вариации видового состава ЕМ (рис.2; R 2 = 0.591, F = 30,39, P <0,0001). Для последнего анализа мы использовали ординацию неметрической многомерной шкалы (NMDS), чтобы получить оценку по одной оси (Шустер и др., 2006), репрезентативную для сообщества грибов EM каждого дерева, и регрессировали эту оценку против потери листвы, вызванной травоядностью чешуи. Результаты этих двух анализов показывают, что видовой состав грибов может быть более восприимчивым к травоядным, чем видовое богатство, и что большее количество видов грибов может быть способно существовать в ситуациях с жестким ограничением углерода, чем предсказал Gange (2007).С другой стороны, сильная дефолиация может не наложить сильное ограничение углерода под землей, которое предсказывали Ганге (2007) и другие (Геринг и Уитхэм, 2002). Необходимы дальнейшие испытания модели Gange (2007), особенно в системах с большим разнообразием видов. Также важно определить потенциальный эффект обратной связи сдвигов микоризных грибных сообществ с травоядными как на растения-хозяева, так и на последующие травоядные.

    Рис. 1.

    Взаимосвязь между сообществами электромагнитных грибов (EMF) и процентной потерей листвы, вызванной травоядными щитовками у сосны сосны, не соответствует модели, предсказанной Gange (2007).Вместо этого процентная потеря листвы, вызванная травоядными чешуйками, не коррелирует в значительной степени с богатством видов ЭМ-грибов.

    Рис. 1.

    Взаимосвязь между сообществами электромагнитных грибов (EMF) и процентной потерей листвы, вызванной травоядными щитовками у сосны сосны, не соответствует модели, предсказанной Gange (2007). Вместо этого процентная потеря листвы, вызванная травоядными чешуйками, не коррелирует в значительной степени с богатством видов ЭМ-грибов.

    Рис.2.

    Видовой состав ЭМ грибов (ЭМП) в значительной степени коррелирует с процентной потерей листвы, вызванной травоядными щитовками у сосны сосны. Видовой состав ЭМП представлен шкалой ординации по одной оси, как описано в тексте.

    Рис. 2.

    Видовой состав ЭМ грибов (ЭМП) значительно коррелирует с процентной потерей листвы, вызванной травоядными щитовками у сосны сосны. Видовой состав ЭМП представлен шкалой ординации по одной оси, как описано в тексте.

    Вышеупомянутые исследования ясно показали важность включения микоризного видового состава в исследования взаимодействий насекомых-травоядных и микоризы, но при этом также необходима более широкая перспектива сообщества. В дополнение друг к другу растения, насекомые-травоядные и микоризные грибы взаимодействуют с мириадами других организмов как над, так и под землей. Микоризные грибы служат пищей для животных, конкурируют с другими грибами, соединяют соседей по деревьям под землей и формируют взаимовыгодные отношения с бактериями (Johnson and Gehring 2007).Эти и другие взаимодействия могут влиять на реакцию микоризных грибов на травоядные. Например, конкуренция между видами AM-грибов и травоядных взаимодействовала, чтобы повлиять на колонизацию AM Plantago lanceolata (Bennett and Bever 2008). Когда три вида грибов AM были инокулированы в растения по отдельности (без конкуренции), травоядность местной бабочки Junonia coenia вызвала уменьшение колонизации AM. Однако не наблюдалось снижения колонизации, когда три вида грибов AM были совместно инокулированы и позволяли им конкурировать друг с другом.Фактически, колонизация Archaeospora trappei увеличивалась после травоядного, когда он конкурировал с другими видами грибов AM (Bennett and Bever 2009). Это исследование представляет собой пример сложности, которую мы можем ожидать, когда другие взаимодействия с микоризными грибами включаются в изучение воздействия травоядных на микоризные грибы. Мы прогнозируем еще более сложную картину, если учитывать взаимодействие между насекомыми и другой биотой.

    Как микоризные грибы влияют на насекомых?

    Обобщение результатов.

    Большинство исследований микоризных грибов, растений и насекомых были сосредоточены на насекомых-травоядных и выявили множество способов, которыми микоризные грибы могут влиять на взаимодействие между растениями и их травоядными. Было показано, что как ЕМ-, так и AM-грибы увеличивают размер растений и изменяют качество растений за счет изменения содержания питательных веществ (Smith and Read 1997), но, учитывая их влияние на несколько свойств растений, микоризные грибы могут также изменять взаимодействие растений с травоядными посредством изменений в конститутивных и индуцируемая защита, а также толерантность к травоядным (Bennett et al.2006 г.). Растет число исследований, посвященных косвенному воздействию грибов EM и AM на травоядных растений, и эти исследования в основном следуют аналогичному протоколу: растения выращивают с использованием одного вида микоризных грибов (для исследований грибов AM виды чаще всего происходят из род Glomus ) и подвержены травоядным (часто одним видом травоядных), и различные признаки (выживаемость или рост травоядных, химический состав растений или устойчивость растений к травоядным) измеряются и сравниваются с контрольными растениями, не зараженными микоризными грибами. .Однако этот узкий взгляд на роль микоризных грибов во взаимодействиях между растениями и травоядными в значительной степени игнорировал различия в экологии микоризных видов грибов (Hart et al. 2001; Hart and Reader 2002, 2005; Klironomos 2003; Karst et al. 2008). ). Виды микоризных грибов могут сильно различаться (от паразитических до мутуалистических) по пользе, которую они приносят хозяевам (Klironomos 2003, Karst et al. 2008), а у AM грибов считается, что различия в пользе роста хозяина обусловлены вариациями в колонизации. или конкурентная способность в корнях хозяина (Hart et al.2001, Харт и Ридер 2002, Беннет и Бевер 2008). Хотя изучена лишь небольшая группа ассоциатов микоризных грибов, эксперименты по изучению микоризных взаимодействий грибов, растений и травоядных показали широкий спектр результатов (рис. 3).

    Рис. 3.

    Схематическое изображение влияния микоризных грибов на взаимодействие растений и насекомых. Свободно основан на роду Eucalyptus , который ассоциируется как с AM, так и с EM-грибами и подвержен как травоядным насекомым (в результате тли и других насекомых), так и опылению (пчелами и другими насекомыми).Травоядные животные на этих растениях также подвержены врагам (таким как паразитоидные осы), на которых также влияют растения, связанные с микоризными грибами. Знаки на стрелках обозначают эффект (положительный [+], нейтральный [0] или отрицательный [-]) растения, инокулированного грибами AM или EM, на рассматриваемое насекомое.

    Рис. 3.

    Схематическое изображение влияния микоризных грибов на взаимодействие растений и насекомых. Свободно основан на роду Eucalyptus , который ассоциируется как с AM, так и с EM-грибами и подвержен как травоядным насекомым (в результате тли и других насекомых), так и опылению (пчелами и другими насекомыми).Травоядные животные на этих растениях также подвержены врагам (таким как паразитоидные осы), на которых также влияют растения, связанные с микоризными грибами. Знаки на стрелках обозначают эффект (положительный [+], нейтральный [0] или отрицательный [-]) растения, инокулированного грибами AM или EM, на рассматриваемое насекомое.

    Присутствие микоризных грибов в корнях растений было показано как положительно (45% испытанных комбинаций AM грибок-растение-травоядное; 40% испытанных комбинаций грибка EM-растение-травоядное) и отрицательно (35% комбинаций AM грибов; 20% комбинаций грибов EM) влияют на наземных травоядных, а также оказывают различное влияние или не оказывают никакого эффекта (21% комбинаций грибов AM; 30% комбинаций грибов EM; таблица 1; рис.3). Напротив, микоризные грибы, как правило, снижают атаку корневых травоядных (Gange 2007) (рис. 3). Вариация реакции травоядных животных на колонизацию микоризными грибами предполагает, что понимание механизмов, посредством которых микоризные грибы изменяют взаимодействия растений и травоядных, позволит лучше прогнозировать исход взаимодействий микоризных грибов, растений и травоядных.

    Таблица 1.

    Резюме исследований, посвященных изучению воздействия никоризных грибов на насекомых-травоядных

    Таблица 1.

    Резюме исследований, посвященных изучению воздействия никоризных грибов на насекомых-травоядных

    Травоядные животные — не единственные насекомые, на которых могут влиять микоризные грибы. Мы прогнозируем, что если микоризные грибы влияют на численность травоядных на растениях-хозяевах через изменения в количестве, качестве, защите или толерантности растений, эти изменения численности травоядных также, вероятно, перерастут в травоядных врагов (рис. 3). Gange et al. (2003) обнаружили, что уровень паразитизма листовых минеров на растениях, связанных с грибами AM в поле и теплице, снизился, и предположили, что эти различия, вероятно, были вызваны увеличением размера растений, что привело к снижению эффективности поиска паразитоидов.В этом исследовании не измеряли высвобождение летучих, но Guerreri et al. (2004) показали, что в отсутствие травоядных растения, ассоциированные с AM-грибами, были значительно более привлекательными для паразитоидов, чем растения, не связанные с AM-грибами. В случае защитных мутуализмов, производство экстрафлерных нектарников, вознаграждение, производимое растениями для защитников, таких как муравьи, уменьшилось, когда Vicia faba выращивали с восемью видами грибов AM, а не ни с одним (Laird and Addicott 2007). Таким образом, исследования показывают, что микоризные грибы могут влиять как на травоядных, так и на их врагов.

    Возможные механизмы.

    На сегодняшний день было предложено несколько гипотез о том, как микоризные грибы могут влиять на взаимодействия растений и травоядных (Bennett et al. 2006). Gange et al. (2002b) предположили, что специализированные и сосущие насекомые могут положительно реагировать на колонизацию AM грибами, тогда как универсальные и жевательные травоядные с большей вероятностью будут реагировать отрицательно на колонизацию AM грибами. Они предполагают, что различия между этими классами насекомых в их пищевом поведении делают их более или менее восприимчивыми к изменениям в концентрациях защитных соединений, которые могут измениться в присутствии AM-грибов.Например, на специализированных травоядных животных, лишенных восприимчивости к защите растений или сосущих травоядных, вряд ли повлияет какое-либо изменение защиты в результате колонизации микоризными грибами (Gange and West 1994; Gange et al. 1999,2002b). Однако, как обсуждается ниже, инокуляция грибами AM не всегда приводит к изменениям в защитной химии растений. Таким образом, хотя различия в стратегии питания, вероятно, объясняют некоторые вариации реакции травоядных на микоризную инокуляцию растения-хозяина, другие механизмы все еще необходимо изучить.

    Bennett et al. (2006) предположили, что существует множество механизмов (через изменения количества, качества растений, защитных стратегий и толерантности к травоядным), посредством которых ЕМ- и АМ-грибы могут влиять на растительных травоядных. Изменения количества и качества растений, связанные с колонизацией микоризными грибами, часто наблюдались (Smith and Read 1997) и предполагалось, что они влияют на взаимодействие растений с травоядными (Gange and West 1994). Меньшее количество исследований было сосредоточено на изменениях конститутивных вторичных (часто защитных) соединений в тканях растений, и все исследования грибов AM были сосредоточены на одном и том же виде растений, Plantago lanceolata , и дали противоречивые результаты.Wurst et al. (2004) обнаружили, что инокуляция грибами AM снижает уровни катальпола, тогда как Gange и West (1994) обнаружили, что продукция аукубина и катальпола снижается, когда сообщество грибов AM подавляется фунгицидом, а Bennett et al. (2009) обнаружили, что каждый набор видов AM-грибов по-разному влияет на выработку аукубина и катальпола. Было высказано предположение, что индукция жасмоновой кислоты (Hause et al. 2002) и присутствие защитных соединений в корнях растений объясняют снижение травоядности корней в присутствии микоризных грибов (Gange 2007).На сегодняшний день только одно исследование было сосредоточено на роли AM-грибов в высвобождении летучих (Guerrieri et al. 2004) и обнаружило, что летучие вещества, выделяемые растениями томатов, связанными с AM-грибами, привлекали такое же количество паразитоидов, как и растения, не связанные с AM-грибами, но зараженные с картофельной тлей. Однако они не проверяли привлекательность растений, связанных с грибами AM и картофельной тлей, поэтому вопрос о том, как грибы AM влияют на высвобождение летучих в присутствии травоядных, остается без ответа.Наконец, Bennett et al. (2009) показали, что в среднем микоризные грибы трех родов по отдельности и в комбинации подавляют индуцируемые реакции на травоядность у P. lanceolata . Таким образом, микоризные грибы могут влиять на защитную химию растений.

    Учитывая, что микоризные грибы влияют на рост растений, кажется вероятным, что они также могут играть роль в возобновлении роста растений или устойчивости к травоядным. В нескольких исследованиях изучалось влияние микоризных грибов на толерантность растений к травоядным, и все эти исследования проводились с AM-грибами.Кула и др. (2005) обнаружили, что сообщество микоризных грибов повышает устойчивость сообщества высокотравных видов прерий после травоядных кузнечиков. Используя один вид AM-грибов, Borowicz (1997) не показал различий в толерантности растений сои, связанных с Glomus etunicatum или стерильной почвой, а Bennett и Bever (2007) показали, что три вида AM-грибов из трех родов положительно влияют на толерантность. , отрицательно и нейтрально, и исход всех трех видов грибов в комбинации зависел от грибка с доминирующим эффектом растения.В результате AM-грибы, по-видимому, могут влиять на толерантность растений к травоядным во многих отношениях, тогда как влияние EM-грибов на толерантность еще предстоит изучить.

    Если микоризные грибы влияют на размер растений, мы можем представить, что микоризные грибы могут влиять на видимость растений для опылителей, что приводит к увеличению завязки семян и скорости ауткроссинга. Было показано, что AM-грибы влияют на множество цветочных характеристик, включая изменение размера соцветий (Gange and Smith 2005, Wolfe et al.2005 г., Cahill et al. 2008), количество цветков (Koide 2000, Poulton et al. 2002, Gange and Smith 2005), размер цветка (Gange et al. 2005a, Cahill et al. 2008), количество стеблей (Cahill et al. 2008), производство нектара ( Gange and Smith 2005) и производство пыльцы (Poulton et al. 2002), и эти изменения часто увеличивают посещаемость опылителями (Gange and Smith 2005, Wolfe et al. 2005) (рис. 3). Увеличение количества посещений опылителей во многих из этих систем, но не во всех (Wolfe et al. 2005), привело к увеличению массы плодов (Poulton et al.2002, Gange and Smith 2005) и номер посевного материала (Poulton et al. 2002, Gange and Smith 2005). Опять же, большинство этих исследований было проведено с одним или несколькими видами AM-грибов из рода Glomus (но см. Wolfe et al. 2005), и на сегодняшний день ни одно исследование не изучало, как EM-грибы могут влиять на взаимодействия растений-опылителей.

    Важность точки зрения сообщества.

    Большой объем работ показал, что не все микоризные грибы созданы равными, и, как обсуждалось выше, в настоящее время хорошо известно, что разные виды грибов вызывают разные реакции роста у хозяев (Klironomos 2003, Karst et al.2008 г.). Таким образом, кажется вероятным, что разные виды грибов EM и AM также могут по-разному влиять на взаимодействия растений с травоядными. В простейшем сценарии различия в стимулировании роста разных видов грибов могут повысить привлекательность для травоядных (Gange 2007), а изменения качества растений, вызванные микоризными грибами (Borowicz 1997, Gange et al. 2003), также должны принести пользу травоядным животным. Как видно из вышеприведенной работы, разные виды микоризных грибов также могут по-разному влиять на защитную химию и толерантность травоядных.Однако большинство исследований микоризных грибов-растений-травоядных было сосредоточено либо на одном виде грибов, либо на целом сообществе. Например, из 13 исследований, посвященных воздействию грибков AM на наземных травоядных, более половины (девять) (Pacovsky et al. 1985; Rabin and Pacovsky 1985; Borowicz 1997; Gange et al. 1999, 2002b, 2005b; Vicari et al. 2002; Guerrieri et al. 2004; Wooley and Paine 2007) использовали единственный вид из рода Glomus (Таблица 1). Всего три исследования (Goverde et al.2000, Геринг и Уизэм 2002, Ганге и др. 2005a) использовали более одного вида грибов AM, и во всех этих исследованиях, кроме одного (Gehring and Whitham, 2002; три Glomus sp. И Entrophospora colombiana ), использовались виды грибов AM из рода Glomus (Таблица 1). В остальных исследованиях изучались эффекты неустановленного природного сообщества грибов, немодифицированных или подавленных фунгицидами (Gange and West 1994, Gange and Nice 1997, Gange et al. 2005a). В результате большинство исследований было сосредоточено на том, как виды Glomus влияют на травоядных животных на грибковых хозяевах AM.Хотя их меньше, исследования, изучающие влияние грибов AM на защитные соединения и толерантность растений, также сильно смещены в сторону грибов рода Glomus (Guerrieri et al. 2004, Wurst et al. 2004, Bennett and Bever 2007, Bennett et al. 2008). ) и целые почвенные сообщества (Gange, West 1994, Kula et al. 2005). В целом меньше исследований (семь), изучающих влияние грибков ЭМ на травоядных животных, но эти исследования включали четыре разных вида из четырех разных родов ( Pisolithus tinctorius , Gehring and Whitham 2002, Rieske et al.2003; Cenoccocum geophilum Manninen et al. 1998,1999; Laccaria laccata , Gange et al. 2005b; и Suillus variegatus , Manninen et al. 1999), представляющие как базидио- и аскомицеты, так и полевые сообщества (Gehring et al. 1997, Manninen et al. 2000) (Таблица 1). В результате в предыдущих исследованиях мы, вероятно, только сделали снимок огромного разнообразия микоризных грибов, влияющих на травоядных, и реакции растений на травоядных, и, как ясно из этого снимка, даже микоризные грибы одного рода могут различаться. широко по своему влиянию на взаимодействия растений и травоядных.

    Различия в экологии различных видов растений и насекомых также могут усложнить результаты взаимодействий между растениями, травоядными и микоризой. В исследованиях грибов AM использовались растения из самых разных семейств растений (восемь), тогда как исследования грибов EM были сосредоточены на более узком диапазоне семейств растений (четыре), и большинство исследований проводилось на соснах (таблица 1). . Однако, как упоминалось выше, большинство исследований, посвященных защитным реакциям AM грибов, было проведено на P.lanceolata . Хотя в этих исследованиях использовалось большое количество насекомых, от чешуекрылых до двукрылых и полуокрылых (в частности, Aphididae и щитовки) (таблица 1), но, учитывая широкий спектр травоядных насекомых, эти исследования почти не касались поверхности из многих травоядных насекомых, которые, вероятно, подвержены влиянию микоризных грибов.

    Большинство исследований микоризных взаимодействий грибов, растений и насекомых проводилось с одним членом каждого трофического уровня в горшке, игнорируя широкий спектр факторов окружающей среды, которые могут повлиять на результат этих взаимодействий.Описанное выше исследование показало, что микоризные грибы могут изменять рост растений, качество, защитные свойства, толерантность к травоядным и морфологию цветков. Однако характеристики сообщества могут иметь такое же значение, как и эти изменения в свойствах растений. На сегодняшний день мало исследований изучали относительную важность микоризных грибов по сравнению с другими почвенными организмами в определении мультитрофических результатов (но см. Wurst et al. 2004). Кроме того, микоризный мутуализм редко помещался в открытый контекст, ограничивая наше понимание того, как окружающие сообщества растений и насекомых влияют на результат микоризных взаимодействий грибов, растений и насекомых (но см. Gange and West 1994; Gange et al.2002а, 2003,2005а; Cahill et al. 2008 г.). Например, изменения морфологии цветков могут не предсказать взаимодействия опылителей в сообществе. Подавление грибков AM с помощью фунгицидов в сообществе цветущих растений привело к изменению ровности растений, что привело к изменению типа опылителей и количества посещений опылителей на каждый стебель (Cahill et al. 2008). Эти изменения не были вызваны изменениями в морфологии цветков, а были результатом изменений в соседних цветковых растениях, что свидетельствует о необходимости рассматривать микоризные взаимодействия грибов, растений и насекомых в более широком контексте сообщества.

    Насколько важны внутривидовые вариации?

    Хотя большая часть исследований, описанных в этой статье, была сосредоточена на вариациях между видами, недавние данные показали, что вариации внутри видов также могут иметь сильное влияние на взаимодействия и сообщества микориз, растений и насекомых. Вули и Пэйн (2007) обнаружили, что, хотя направление воздействия Glomus etunicatum в корнях табака на мирид-травоядных было одинаковым, величина этих эффектов варьировалась в зависимости от изолята (или экотипа) G.etunicatum . Кроме того, хотя общая реакция роста P. lanceolata на три разных вида грибов AM ( Glomus sp., Archaeospora trappei и Scutellospora calospora ) определялась видами грибов, величина хозяина ответ определялся генотипом растения (Bennett and Bever 2009). У сосны пиньон генетически обусловленная устойчивость и восприимчивость к травоядным моли были связаны с генетически обусловленными вариациями в составе сообщества грибов EM и засухоустойчивостью, что предполагает возможность чрезвычайно сложных взаимодействий, которые возникают в результате вариаций в генотипе растения (Sthultz 2008).Эти результаты подтверждают важность развивающейся области генетики сообществ, которая показывает, что генетическая изменчивость в пределах основных видов предсказуемо влияет на распределение видов, структуру сообщества и экологические взаимодействия в широком диапазоне экосистем (Whitham et al. 2003, 2006).

    Заключение

    В совокупности недавние исследования взаимоотношений между насекомыми, растениями и микоризными грибами показали, что перспектива сообщества важна как минимум по двум причинам.Во-первых, виды микоризных грибов различаются как по своей реакции на травоядные, так и по влиянию на травоядных, что позволяет предположить, что для понимания этих трехсторонних взаимодействий необходимы меры, выходящие за рамки численности или наличия / отсутствия микоризных грибов. Подобные различия между видами и генотипами растений и насекомых, вероятно, еще больше усложнят эти взаимодействия. Во-вторых, несколько исследований, которые поместили взаимодействия насекомых, микоризных грибов и растений в более широкий контекст сообщества, показали, что взаимодействия, наблюдаемые, когда насекомые, растения и микоризные грибы происходят изолированно, могут не отражать их взаимодействия в сложном сообществе организмов. как над землей, так и под землей.Хотя это сложно из-за сложности экспериментального манипулирования микоризными грибами и насекомыми, мы считаем, что одной из основных целей будущих исследований взаимодействий насекомых-растений-микоризных грибов должно быть дальнейшее изучение важности функциональных вариаций между видами и внутри видов и увеличение числа попыток. включить динамику других взаимодействий. Кроме того, дальнейшие исследования механизмов могут улучшить нашу способность прогнозировать исход взаимодействия насекомых-растений-микоризных грибов и позволить нам поместить их в эволюционный контекст.

    Мы благодарим К. Раффа и К. Клепцига за возможность представить рукопись для первого раздела симбиоза Экологическая энтомология . C.A.G. также благодарит Т. Уизема, К. Стульца, Т. Таймера и Н. Кобба за вклад в идеи, представленные в рукописи. А.Б. благодарит Р. Линдрота и М. Хиллстрома за то, что они нашли время просмотреть и обсудить эту рукопись. Наше исследование было поддержано грантами NSF DEB-0236204, DEB-0415563 и DEB-0425908, а также премией Научного фонда Аризоны за конкурентные преимущества.

    Список литературы

    2007

    .

    Микоризные виды по-разному изменяют рост растений и реакцию на ее живность

    .

    Экология

    .

    88

    :

    210

    —

    218

    .

    2009

    .

    Компромисс между конкурентоспособностью AM грибов и стимулированием роста хозяина у Plantago lanceolata

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    2006

    .

    Трехсторонние взаимодействия между мутуалистическими микоризными грибами, растениями и растениями-врагами: гипотезы и синтез

    .

    Am. Nat

    .

    167

    :

    141

    —

    152

    .

    2009

    .

    Виды грибов с арбускулярной микоризой подавляют индуцируемые реакции растений и изменяют защитные стратегии после травоядных

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    1997

    .

    Симбионт грибкового корня изменяет устойчивость растений к насекомым-травоядным

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    112

    :

    534

    —

    542

    .

    2008

    .

    Нарушение подземного мутуализма изменяет взаимодействие между растениями и их цветочными посетителями

    .

    Экология

    .

    89

    :

    1791

    —

    1801

    .

    2001

    .

    Воздействие дефолиации на эктомикоризное сообщество смешанного стенда Pinus contorta I Picea engelmannii в Йеллоустонском парке

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    127

    :

    533

    —

    539

    .

    2006

    .

    Корневая травоядность личинок Tipula paludosa увеличивает колонизацию Agrostis capillaris арбускулярными микоризными грибами

    .

    Soil Biol. Биохим

    .

    34

    :

    1994

    —

    1997

    .

    1993

    .

    Негативное влияние травоядного щитовка ( Mat-Sucoccus acalyptus ) на эктомикоризу сосны пиньон ( Pinus edulis)

    .

    Экология

    .

    74

    :

    2297

    —

    2302

    .

    2001

    .

    Влияние травоядных копытных на симбиоз арбускулярной микоризы и структуру грибного сообщества в высокотравных прериях

    .

    Mycologia

    .

    93

    :

    233

    —

    242

    .

    2003

    .

    Состав почвенного сообщества и регулирование пастбищ умеренного пояса

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    137

    :

    603

    —

    609

    .

    1993

    .

    Взаимодействие муравьев-собирателей и везикулярно-арбускулярных микоризных грибов в пятнистой полузасушливой среде: влияние структуры насыпи на распространение и укоренение грибов

    .

    Функц.Экол

    .

    7

    :

    13

    —

    20

    .

    2007

    .

    Взаимодействие насекомых и микориз: закономерности, процессы и последствия

    , стр.

    124

    —

    143

    .

    Экологические сообщества: посредничество растений в сетях непрямого взаимодействия

    .

    Cambridge University Press

    ,

    Лондон, Соединенное Королевство

    .

    1994

    .

    Взаимодействие между арбускулярными грибами миорризой и насекомыми, питающимися листьями, у Plantago lanceolata L

    .

    Новый фитолог

    .

    128

    :

    79

    —

    87

    .

    1997

    .

    Взаимодействие насекомых с микоризными грибами

    , стр.

    115

    —

    132

    .

    Мультитрофические взаимодействия в наземных системах

    .

    Blackwell

    ,

    Оксфорд, Великобритания

    .

    1997

    .

    Характеристики желчной мухи чертополоха, Urophora cardui , по отношению к азоту растения-хозяина и колонизации микоризой

    .

    Новый фитолог

    .

    137

    :

    335

    —

    343

    .

    2005

    .

    Арбускулярные микоризные грибы влияют на посещаемость насекомых-опылителей

    .

    Ecol. Энтомол

    .

    30

    :

    600

    —

    606

    .

    1999

    .

    Положительное влияние арбускулярного микоризного гриба на жизненные признаки тлей

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    120

    :

    123

    —

    131

    .

    2002а

    .

    Дифференциальные эффекты травоядных насекомых на колонизацию арбускулярной микоризы

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    131

    :

    103

    —

    112

    .

    2002b

    .

    Арбускулярные микоризные грибы влияют на специализацию насекомых-фитофагов

    .

    Ecol. Lett

    .

    5

    :

    11

    —

    15

    .

    2003

    .

    Мультитрофические связи между арбускулярными микоризными грибами и насекомыми-паразитоидами

    .

    Ecol. Lett

    .

    6

    :

    1051

    —

    1055

    .

    2005а

    .

    Экологическая специфичность арбускулярных микорр: данные по насекомым, питающимся листьями и семенами

    .

    Экология

    .

    86

    :

    603

    –

    611

    .

    2005b

    .

    Двойная колонизация Eucalyptus urophylla ST Blake арбускулярными и эктомикоризными грибами влияет на уровни нападения насекомых-травоядных

    .

    Agric. Лесной энтомол

    .

    7

    :

    253

    —

    263

    .

    1991

    .

    Микоризный мутуализм, вызванный травоядными животными, у восприимчивой к насекомым сосны пиньон

    .

    Природа (Лондон)

    .

    353

    :

    556

    —

    557

    .

    1994

    .

    Взаимодействие между наземными травоядными и микоризными мутуалистами растений

    .

    Trends Ecol. Evolut

    .

    9

    :

    251

    —

    255

    .

    2002

    .

    Взаимодействие микоризы и травоядных: последствия для популяции и сообщества

    , стр.

    295

    —

    320

    .

    van der Heijden M.G.A. и I. R.

    Sanders

    Mycorrhizal ecology

    .

    Springer

    ,

    Берлин, Германия

    .

    1997

    .

    Трехсторонние взаимодействия между эктомикоризными мутуалистами, щитовками и устойчивыми и восприимчивыми соснами-пиньонами

    .

    Am. Nat

    .

    149

    :

    824

    —

    841

    .

    2000

    .

    Арбускулярные микоризные грибы влияют на жизненные особенности чешуекрылых травоядных

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    125

    :

    362

    —

    369

    .

    2004

    .

    Влияет ли взаимодействие между корнями растений и ризосферой на поведение паразитоидов?

    .

    Ecol. Энтомол

    .

    29

    :

    753

    —

    756

    .

    2002

    .

    Таксономическая основа вариаций стратегии колонизации арбускулярных микоризных грибов

    .

    Новый фитолог

    .

    153

    :

    335

    —

    344

    .

    2005

    .

    Роль внешнего мицелия в ранней колонизации трех видов арбускулярных микоризных грибов с различными стратегиями колонизации

    .

    Pedobiologia

    .

    49

    :

    269

    —

    279

    .

    2001

    .

    Стратегии жизненного цикла арбускулярных микоризных грибов в зависимости от их сукцессионной динамики

    .

    Mycologia

    .

    93

    :

    1186

    —

    1194

    .

    2002

    .

    Индукция биосинтеза жасмоната в корнях арбускулярной микоризы ячменя

    .

    Физиология растений

    .

    130

    :

    1213

    —

    1220

    .

    2007

    .

    Микоризы: симбиотические посредники ризосферы и экосистемных процессов

    , стр.

    73

    —

    100

    .

    Ризосфера: экологическая перспектива

    .

    Academic

    ,

    Нью-Йорк

    .

    2008

    .

    Континуум мутуализма-паразитизма при эктомикоризах: количественная оценка с использованием метаанализа

    .

    Экология

    .

    89

    :

    1032

    —

    1042

    .

    2003

    .

    Вариация реакции растений на местные и экзотические арбускулярные микоризные грибы

    .

    Экология

    .

    84

    :

    2292

    —

    2301

    .

    2004

    .

    Виды арбускулярных микоризных грибов влияют на микоризные реакции на имитацию травоядных

    .

    заявл. Почва Ecol

    .

    26

    :

    133

    —

    141

    .

    2000

    .

    Симбиоз микориз и размножение растений

    , стр.

    19

    —

    46

    .

    Арбускулярная микориза: физиология и функции

    .

    Kluwer Academic

    ,

    Дордрехт, Нидерланды

    .

    1999

    .

    Влияние дефолиации почек обыкновенной ели западной на физиологию и рост горшечных саженцев пихты дугласовой

    .

    Лесная наука

    .

    45

    :

    280

    —

    291

    .

    2004

    .

    Устойчивость микоризных грибов к дефолиированным и удобренным гибридным тополям

    .

    Банка. Дж. Ботаника

    .

    82

    :

    671

    —

    680

    .

    2003

    .

    Сильная дефолиация сосны обыкновенной снижает репродуктивные инвестиции эктомикоризных симбионтов

    .

    Экология

    .

    84

    :

    2051

    —

    2061

    .

    2005

    .

    Влияние микоризного симбиоза на взаимодействие растений высокотравных прерий с травоядными

    .

    Ecol. Lett

    .

    8

    :

    61

    —

    69

    .

    2007

    .

    Арбускулярные микоризные грибы снижают образование экстрафлоровых нектарников в Vicia faha

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    152

    :

    541

    —

    551

    .

    2008

    .

    Нейтральное непрямое воздействие микоризных грибов на насекомых-специалистов-травоядных

    .

    Environ. Энтомол

    .

    37

    :

    1017

    —

    1024

    .

    1979

    .

    Влияние листьев на продукцию спорофоров грибами, образующими оболочку микоризы Betula spp

    .

    Природа (Лондон)

    .

    280

    :

    168

    —

    169

    .

    1998 год

    .

    Восприимчивость сеянцев эктомикоризной и немикоризной сосны обыкновенной ( Pinus sylvestris ) к травоядным насекомым широкого профиля, Lygus rugulipennis , при двух уровнях доступности азота

    .

    Новый фитолог

    .

    140

    :

    55

    —

    63

    .

    1999

    .

    Продуктивность тли серой сосны, Schizolachnus pineti , на эктомикоризных и немикоризных сеянцах сосны обыкновенной при различных уровнях доступности азота

    .

    Энтомол. Exp. Приложение

    .

    93

    :

    117

    —

    120

    .

    2000

    .

    Роль низкоуровневого воздействия озона и микоризы на химическое качество и продуктивность насекомых-травоядных сеянцев сосны обыкновенной

    .

    Биология глобальных изменений

    .

    6

    :

    111

    —

    121

    .

    2004

    .

    Дефолиация увеличивает ограничение углерода в эктомикоризном симбиозе Betula puhescens

    .

    Экология (Берл.)

    .

    140

    :

    234

    —

    240

    .

    2006

    .

    Взаимодействие инфекции карликовой омелы белой с эктомикоризой сосны пиньон

    .

    Дж. Экол

    .

    94

    :

    276

    —

    284

    .

    2005

    .

    Взаимосвязь между стеблевыми осами и микоризной колонизацией Querent turbinella

    .

    Банка. Дж. Ботаника

    .

    83

    :

    1349

    —

    1353

    .

    2006

    .

    Эктомикоризные сети и укоренение рассады в ходе ранней первичной сукцессии

    .

    Новый фитолог

    .

    169

    :

    169

    —

    178

    .

    1985

    .

    Устойчивость растений-хозяев к насекомым-вредителям, измененная Glomus fasciculatum колонизация

    стр.

    288

    -.

    Труды 6-й Североамериканской конференции по микоризе

    Государственный университет штата Орегон

    ,

    Корваллис, штат Орегон

    .

    2002

    .

    Микоризная инфекция и высокое содержание фосфора в почве улучшают вегетативный рост и женскую и мужскую функции томатов

    .

    Новый фитолог

    .

    154

    :

    255

    —

    264

    .

    1997

    .

    Экология насекомых, 3-е изд.

    .

    Wiley

    ,

    Нью-Йорк

    .

    1985

    .

    Уменьшение роста личинок двух чешуекрылых (Noctuidae) на иссеченных листьях сои, инфицированных микоризным грибом

    .

    J. Econ. Энтомол

    .

    78

    :

    1358

    —

    1363

    .

    2003

    .

    Внекорневая химия и непарного шелкопряда, Lymantria dispar (L.), травоядное на чистом Am. каштан, Castanea dentata (Fam: Fagaceae) и устойчивый к болезням гибрид

    .

    Environ. Энтомол

    .

    32

    :

    359

    —

    365

    .

    1999

    .

    Симбиоз дефолиации и микориз: функциональный баланс между источником углерода и подземными стоками

    .

    Ecol.Lett

    .

    2

    :

    19

    —

    26

    .

    2004

    .

    Влияние дефолиации на структуру сообщества арбускулярных микоризных грибов на основе последовательностей 18S рДНК

    .

    Микориза

    .

    14

    :

    363

    —

    373

    .

    2008

    .

    Дефолиация вызывает параллельные временные реакции в дереве-хозяине и его грибковых симбионтах

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    156

    :

    117

    —

    123

    .

    2006

    .

    Наследуемость сообщества измеряет эволюционные последствия косвенного генетического воздействия на структуру сообщества

    .

    Evolution

    .

    60

    :

    991

    —

    1003

    .

    1997

    .

    Микоризный симбиоз, 2-е изд.

    .

    Academic

    ,

    Лондон, Великобритания

    .

    2008

    .

    Микоризный симбиоз, 3-е изд.

    .

    Academic

    ,

    Лондон, Великобритания

    .

    2008

    .

    Влияние генов, травоядности и засухи на смертность и эктомикоризное грибковое сообщество первого дерева

    ..

    Университет Северной Аризоны

    ,

    Flagstaff, AZ

    .

    1999

    .

    Структура сообщества эктомикоризных грибов в лесу Pinus muricata : минимальное перекрытие между зрелым лесом и сообществами устойчивых пропагул

    .

    Molec. Экол

    .

    8

    :

    1837

    —

    1850

    .

    2002

    .

    Комбинированное действие листовых и микоризных эндофитов на насекомых-травоядных

    .

    Экология

    .

    83

    :

    2452

    —

    2464

    .

    2003

    .

    Взаимодействие насекомых, питающихся листьями, микоризных грибов и ризосферных простейших на растениях гороха

    .

    Pedobiologia

    .

    47

    :

    281

    —

    287

    .

    2007

    .

    Наземные травоядные вызывают быстрые и устойчивые изменения микоризной колонизации трав

    .

    Oecologia (Berl.)

    .

    153

    :

    959

    —

    971

    .

    2006

    .

    Основы генетики сообществ и экосистем: от генов к экосистемам

    .

    Nature (Lond.) Rev. Genet

    .

    7

    :

    510

    —

    523

    .

    2003

    .

    Генетика сообщества и экосистемы: следствие расширенного фенотипа

    .

    Экология

    .

    84

    :

    559

    —

    573

    .

    2005

    .

    Влияние подпольного мутуализма на надземный мутуализм

    .

    Ecol. Lett

    .

    8

    :

    218

    —

    223

    .

    2007

    .

    Может ли внутривидовая генетическая изменчивость арбускулярных микоризных грибов ( Glomus etunicatum ) влиять на травоядных, питающихся мезофиллом ( Tupiocoris notatus Distant)? Экол

    .

    Энтомол

    .

    32

    :

    428

    —

    434

    .

    2004

    .

    Комбинированное воздействие дождевых червей и везикулярно-арбускулярной микоризы на продуктивность растений и тлей

    .

    Новый фитолог

    .

    163

    :

    169

    —

    176

    .

    Заметки автора

    © 2009 Энтомологическое общество Америки

    Это статья в открытом доступе, распространяемая в соответствии с условиями некоммерческой лицензии Creative Commons Attribution (http: // creativecommons.

    • You may also like...

    Добавить комментарий

    Ваш адрес email не будет опубликован. Обязательные поля помечены *